基础知识 昆虫的雌雄嵌合现象 崔建新 彩万志 (中国农业大学昆虫学系 北京 100094) Gynandromorphism in insects. CUI Jian2Xin , CAI Wan2Zhi ( Department of Entomology , China Agricultural University , Beijing 100094 , China) Abstract The gynandromorphic types , groups , mechanisms , and influences on the biology of insects are summarized. The significance of gynandromorphism in basic entomological research is discussed. Gynandromorphic insects recorded in Zoological Records during 1980～2000 are classified into 83 families under 14 orders. Previously recorded Chinese gynandromorphic insects are also reviewed. Key words insect , gynandromorph , types , taxonomic groups , mechanisms , biological influences 摘 要 探讨了昆虫雌雄嵌合体的类型、类群、发生机制、对昆虫生物学的影响 ,以及其在胚胎发育学、 比较形态学、神经系统调控机理上的应用。并对 1980～2000 年《动物学记录》中收入的雌雄嵌合体记录 进了行整理 ,共发现 13 目 69 科昆虫有雌雄嵌合体记载。文中还整理了中国现有的雌雄嵌合体记录。 关键词 昆虫 , 雌雄嵌合体 , 类型 , 发生类群 , 发生机制 , 生物学影响 收稿日期 :2003203214 ,修回日期 :2003206209 昆虫的雌雄嵌合现象是指某些雌雄异体昆 虫个体外部形态的一部分表现为雄虫 ,另一部 分表现为雌虫的现象[1 ] 。早期学者对雌雄嵌合 体和雌雄间性体未作区分 ,可能是细胞分类学 研究相对滞后的缘故。现代学者通常认为雌雄 嵌合体昆虫的雌性构造与雄性构造应截然分 开 ,而雌雄间性体的雌性构造与雄性构造不截 然分开[2～4 ] 。也有学者看法不同 ,如 Soldan 和 Landa[5 ] 、吴兴永等[6 ]认为雌雄嵌合体分为 3 种 情况 ,即真雌雄嵌合体 (true gynandromorphism) 、 间性 体 ( intersexuality) 和 外 生 殖 器 畸 形 体 (external genitalia teratology) 。所以 ,雌雄嵌合体 的概念在不同学者之间尚未达共识。昆虫的雌 雄嵌合现象与雌雄同体现象不同。前者是一种 畸形现象 ;后者为正常现象 ,指的是卵巢与精巢 并存于同一个体中的现象[7 ] 。本文作者采用狭 义的雌雄嵌合体定义。 1 雌雄嵌合体的类型 雌雄嵌合体的类型分为两大类 ,一类为不 均衡式 ,此型雌雄嵌合体雌性结构与雄性结构 比例不为 1∶1 ,一种性别的结构超过一半 ,达 3Π 4 或更多 ;另一类为均衡式 ,该型雌雄嵌合体雌 性结构与雄性结构比例为 1∶1。均衡式的雌雄 嵌体又可分为 3 种类型 ,即左右相对式 (图 1 : 5) 、前后相对式 (图 1 :6) 和随机相对式 (图 1 : 7) ,其雌性结构与雄性结构的对称面分别为身 体纵轴垂面、胸腹之间横向垂面和穿过身体中 部的随机斜向垂面。左右对称式的雌雄嵌合体 是由于首次卵裂时 ,随机取向为垂直方向产生 的 2 个子细胞一左一右 ,对称分布 (图 1 : 1) 。 前后相对式的雌雄嵌合体是由于首次卵裂时 , 随机取向为水平方向 ,产生的 2 个子细胞一前 一后 ,对称分布 ;图 1 : 7 中所示的果蝇成体细 胞 ,假定虚线遮盖部分为雄性区域 ,空白部分为 雌性区域(也可能相反) ,这种分布是由于首次 卵裂时的对称轴的随机取向是斜向的。Hotta 和 Benzer[8 ]在研究果蝇雌雄嵌合体的交配行为 时 ,诱导产生了 477 头雌雄嵌合体果蝇 ,其雌性 结构与雄性结构具有多种形式 ,可见雌雄嵌合 2003 40(6) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 565 ·
体对称面的随机性(图 2) 。 图 1 雌雄嵌合体果蝇的发育类型(仿 Sang) 1.第 1 次卵裂后 ,1 个子细胞失去环形的 X - 染色体 ,成为 XO 型雄性的细胞核;另一个子细胞不失去环形的 X - 染色 体 ,成为 XX型雄性的细胞核 ,分别如虚线环中所示 21 两种细胞核多次复制 31 两种细胞核移至卵的外围 ,形成周 层 ,各个细胞的细胞膜产生 ,胚盘形成 41 检测后表明雌性区域与雄性区域是不同的两部分 ,不相互交错。卵中雄性 细胞与雌性细胞各自的区域由首次卵裂的方向决定 ,而该方向是随机产生的 51 果蝇雌雄嵌合体成虫体细胞按垂直 方向分为雌雄两类 ,左右对称分布 61 果蝇雌雄嵌合体成虫体细胞按水平方向分为雌雄两类 ,前后对称分布 71 果 蝇雌雄嵌合体成虫体细胞按随机取向对称轴分为雌雄两类 ,假定虚线遮盖部分为雄性区域 ,空白部分为雌性区域(也 可能相反) 2 雌雄嵌合体的类群 211 1980～2000 年《动物学记录》中关于昆虫 雌雄嵌合体的记载 昆虫纲中大部分类群都有雌雄嵌合现象 , 其中以鳞翅目、膜翅目、双翅目最为常见。作者 对 1980 至 2000 年收入《动物学记录》[9 ] 的雌雄 嵌合体记录进行了统计整理 ,共有 14 目 83 科 283 例昆虫的雌雄嵌合体被记录或研究(表 1) 。 实际上 ,自然界中可能有更多的昆虫雌雄嵌合 体未被昆虫学家们发现。 212 中国雌雄嵌合体的报道 我国最早记载的雌雄嵌合体昆虫是橙粉蝶 台湾亚种 Ixias pyrene insignis Butler 和青园粉蝶 台湾亚种 Cepora nadina eunama Fruhstorfer ,由日 本人平山修次郎[10 ] 记载于《原色蝶类图谱》中 ( 原 文 记 载 的 Huphina nadina koannania Matsumura 青园粉蝶台湾亚种为异名) 。此后 , 杨集昆[11 ] 、杨集昆和毛彩仙[12 ] 记载了雌雄嵌合 体尺蛾、枯叶蛾各 1 种 ,施德祥[13 ] 、陈树椿[14 ] 、 吴兴永等[6 ] 、郑一平[15 ] 、李恺和郑哲民[16 ] 分别 报道了枯叶蛾科、灯蛾科、扁蜉科、蝗科、蟋蟀科 雌雄嵌合体昆虫各 1 种(表 2) 。 3 雌雄嵌合体的发生机制 311 雌雄嵌合体的一般发生机制 雌雄嵌合体的发生机制可能有以下 5 种 [17 ] :部分受精 ,重复受精[3 ,18 ] ,染色体分离异 常 [19 ] ,性染色体异常缺失及常染色体连锁互换 异常[20 ] 。其中 ,以果蝇为材料的性染色体异常 缺失机制研究得最为详细。果蝇雌性性染色体 为 XX型 ,雄性为 XY型 ,当 Y染色体缺失时 ,为 XO 型 ,表现为正常雄虫。果蝇 XX 型受精卵第 1 次分裂时 ,由于某种原因 ,产生的 2 个子细胞 中 ,1 个子细胞的 1 个 X 染色体缺失 ,成为 XO 型 ,另一个子细胞为 XX 型 ,然后继续正常的胚 胎发育。由 XO 型子细胞发育而成的一半为雄 虫结构 ,由 XX 型子细胞发育而成的另一半为 雌虫结构。第 1 次卵裂的取向方向决定雌雄嵌 合体的雌雄分界方向为左右相对式、前后相对 式和随机相对式(图 1) 。 312 雌雄嵌合体的诱导发生机制 雌雄嵌合体可以诱导发生[2 ] ,利用果蝇的 Ring2X ,cand ,pal ,mit 等突变诱导因子可以诱发 雌雄嵌合体 (表 3) 。另外在家蚕中 ,有低温处 理诱导雌雄嵌合体的报道[21 ,22 ] ,将产后 90～120 min 的卵 ,置于 - 10 ℃下 24 h ,然后恢复正常条 件孵化 ,饲养 ,有可能获得雌雄嵌合体昆虫。 · 665 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2003 40(6)
图 2 雌雄嵌合体果蝇雌性结构与雄性结构对称面的多种变化形式(仿 Hotta 和 Benzer) 体壁结构为雌性的用黑色区域表示 ,为雄性的用白色表示。左侧 40 只雌雄嵌合体无翅振现象 ,右侧 40 只有翅振现象。 各组分别按身体前部的雌性结构所占多少排列。正常果蝇交配时 ,只有雄性果蝇在追逐雌性果蝇时才有翅振现象 ,雌 性果蝇无此现象 2003 40(6) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 765 ·
表 1 1980～2000 年《动物学记录》中收录的雌雄嵌合体昆虫类群统计 目名 科名 鳞翅目 (17 科 93 种 124 例) 粉蝶科 Pieridae (种 21 例) 、灰蝶科 Lycaenidae (14 种 18 例) 、蛱蝶科 Nymphalidae (13 种 15 例) 、天蚕蛾科 Saturniidae (10 种19 例) 、凤蝶科 Papilionidae (8 种13 例) 、夜蛾科Noctuidae (7 种7 例) 、尺蛾科 Geometridae (6 种 6 例) 、天蛾科 Sphingidae (4 种 6 例) 、毒蛾科Lymantriidae (4 种 5 例) 、眼蝶科 Satyridae (2 种 3 例) 、弄蝶科 Hesperiidae (2 种2 例) 、灯蛾科Arctiidae (2 种2 例) 、蚕蛾科Bombycidae (1 种3 例) 、喙蝶科Libytheidae (1 种1 例) 、舟蛾科 Notodontidae (1 种 1 例) 、枯叶蛾科Lasiocampidae (1 种 1 例) 、谷蛾科 Tineidae (1 种 1 例) 膜翅目 (20 科 50 种 60 例) 蚁科 Formicidae (12 种19 例) 、隧蜂科 Halictidae (7 种7 例) 、蛛蜂科 Pompilidae (5 种5 例) 、地蜂科Andrenidae (3 种 3 例) 、切叶蜂科 Megachilidae (3 种 3 例) 、条蜂科 Anthophoridae (2 种 2 例) 、叶蜂科 Tenthredinidae (2 种 2 例) 、锯角叶蜂科 Diprionidae (2 种 2 例) 、锤角细蜂科 Diapriidae (2 种 2 例) 、泥蜂科 Sphecidae (2 种 2 例) 、 蜜蜂科 Apidae (1 种 4 例) 、熊蜂科Bombidae (1 种 1 例) 、艳斑蜂科 Nomadidae (1 种 1 例) 、准蜂科Melittidae (1 种 1 例) 、胡蜂科 Vespidae (1 种 1 例) 、马蜂科 Polistidae (1 种 1 例) 、姬蜂科 Ichneumonidae (1 种 1 例) 、双刺 蚁蜂科 Mutillidae (1 种 1 例) 、旗腹蜂科 Evaniidae (1 种 1 例) 、小蜂科 Chalcididae (1 种 1 例) 双翅目 (12 科 33 种 51 例) 蚊科 Culicidae (13 种 21 例) 、蚋科 Simulidae (5 种 8 例) 、蝇科 Muscidae (5 种 5 例) 、毛蠓科 Drosophilidae (1 种 3 例) 、白蛉科 Phlebotomidae (1 种 5 例) 、果蝇科 Drosophilidae (1 种 3 例) 、摇蚊科 Chironomidae (1 种 2 例) 、大 蚊科 Tipulidae (1 种 1 例) 、尖眼蕈蚊科 Sciaridae (1 种 1 例) 、毛蚊科 Bibionidae (1 种 1 例) 、小粪蝇科 Sphaeroceridae (1 种 1 例) 、花蝇科 Anthomyiidae (1 种 1 例) 鞘翅目 (9 科 13 种 13 例) 步甲科 Carabidae (3 种 3 例) 、天牛科 Cerambycidae (2 种 2 例) 、蜣螂科 Scarabaeidae (2 种 2 例) 、鳃角金龟科 Melolonthidae (1 种 1 例) 、花金龟科 Cetoniidae (1 种 1 例) 、犀金龟科 Dynastidae (1 种 1 例) 、锹甲科 Lucanidae (1 种 1 例) 、拟步甲科 Tenebrionidae (1 种 1 例) 、虎甲科 Cicindelidae (1 种 1 例) 蜻蜓目 (5 科 9 种 9 例) 蜻科Libellulidae (3 种 3 例) 、伪蜓科 Corduliidae (2 种 2 例) 、 Agrionidae (2 种 2 例) 、蜓科 Aeshnidae (1 种 1 例) 、箭蜓科 Gomphidae (1 种 1 例) 毛翅目 (4 科 4 种 4 例) 管石蛾科 Psychomyiidae (1 种 1 例) 、小石蛾科 Hydroptilidae (1 种 1 例) 、长角石蛾科Leptoceridae (1 种 1 例) 、 沼石蛾科Limnephilidae (1 种 1 例) 蜉蝣目 (3 科 4 种 5 例) 四节蜉科 Beatidae (2 种 3 例) 、多脉蜉科 Polymitarcyidae (1 种 1 例) 、扁蜉科 Heptageniidae (1 种 1 例) 目 (3 科 3 种 6 例) 杆 科 Bacillidae (1 种 3 例) 、叶 科 Phylliidae (1 种 2 例) 、 科 Phasmatidae (1 种 1 例) 直翅目 螽斯科 Tettigoniidae (2 种 2 例) 、蝗科 Acrididae (1 种 1 例) 革翅目 蠼螋科Labiduridae (1 种 1 例) 、球螋科 Forficulidae (1 种 1 例) 啮目 毛啮科 Peripsocidae (1 种 1 例) 、外啮科 Ectopsocidae (1 种 1 例) 翅目 黑 科 Capniidae (1 种 1 例) 、短尾 科 Nemouridae (1 种 1 例) 同翅目 微蚧科 Micrococcidae (1 种 1 例) 蜚蠊目 折翅蠊科 Blaberidae (1 种 1 例) 表 2 我国已记载的雌雄嵌合体昆虫记录 科 学名 中名 采集地 记载人 粉蝶科 Ixias pyrene insignis Butler 橙粉蝶台湾亚种 台湾埔里社 平山修次郎[4 ] 粉蝶科 Cepora nadina eunama Fruhstorfer 青园粉蝶台湾亚种 台湾台中眉溪 平山修次郎 3 [4 ] 尺蛾科 Conchia mundataria Stoll 褐纹贝尺蛾 北京 杨集昆[5 ] 枯叶蛾科 Malacosoma neustria testacea Motschulsky 黄褐天幕毛虫 陕西榆林 施德祥[7 ] 枯叶蛾科 Trabala gigantina Yang 黄绿枯叶蛾 山西黄寨 杨集昆 ,毛彩仙[6 ] 灯蛾科 Spilarctia infernalis (Butler) 漆黑污灯蛾 北京 陈树椿[8 ] 扁蜉科 Cinygmina sp. 似动蜉属一种 大别山 吴兴永等[9 ] 蝗科 Mongolotettix japonicus vittatus 条纹鸣蝗 大连 郑一平[10 ] 蟋蟀科 Loxoblemmus detectus (Serville) 窃棺头蟋 甘肃文县 李恺 ,郑哲民[11 ] 3 Cepora nadina eunama Fruhstorfer 被平山修次郎 (1938) 错误鉴定为 Huphina nadina koannania Matsumura ,后由杨集昆(1997) 订正。 · 865 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2003 40(6)
表 3 4 种性染色体缺失诱导系统的比较(仿 Sang) Ring2X cand pal mit 来源 雌虫或雄虫 雌虫 雄虫 雌虫 缺失的 X染色体 Ring2X 母本 父本 母本或父本 雌雄嵌合体的 发生频率( %) 10～40 12～15 3～4 1～8 XO 型结构所占 的比例 015 0145 013～0. 4 011 4 雌雄嵌合现象对昆虫生物学的影响 雌雄嵌合现象对昆虫生物学的影响主要表 现于对昆虫行为的影响。雌雄嵌合体昆虫的行 为表现异常 ,大多数情况下不能正常完成生殖 活动。Hotta 和 Benzer 对 208 例各种雌雄嵌合 体果蝇的研究[8 ] 表明 ,仅有 130 头有正常雄虫 跟随雌虫且具有振翅的行为 ,有 99 头有试图交 尾的动作 ,最终只有 23 头完成交尾动作。对胡 蜂 Habrobracon sp. 雌雄嵌合体的研究[23 ,24 ] 表 明 ,其头部为雄虫构造的雌雄嵌合体有求偶和 交尾的行为 ,而头部为雌虫构造的雌雄嵌合体 有产卵行为。对雄工蚁的研究[25 ] 发现具有雌 雄嵌合现象的个体易受本群其它正常工蚁的攻 击 ,最终被驱逐出去。对家蚕雌雄嵌合体的研 究 [26 ]发现其行为可以分为 4 种类型 :第 1 种类 型在某一时间表现为雄虫的行为 ,在另一时间 表现为雌虫的行为 ;第 2 种类型在虫体的不同 部位同时分别表现出雌虫和雄虫的行为 ;第 3 种类型在虫体的一个部位同时表现出雄虫和雌 虫的行为 ;第 4 种类型先表现出某一性别的行 为 ,但在紧随其后的行为中 ,表现为另一性别的 行为。 5 雌雄嵌合现象在昆虫形态学研究方面的意 义 雌雄嵌合体现象在基础研究中有重要作 用 ,主要有下面 3 个方面 ,即胚胎发育研究、比 较形态学研究和神经系统调控机理研究。 胚胎学研究表明胚盘形成时期的各个细胞 命运已经决定 ,一定位置的胚盘细胞必将发育 为某种器官或组织。20 世纪 20 年代就有人通 过大量诱导的雌雄嵌合体来研究昆虫的胚盘命 运图[27 ] 。 雌雄嵌合体现象还用于确定昆虫的同源器 官 ,如在小粪蝇科昆虫腹部第 6、7 腹板的研究 中 ,正常的小粪蝇科昆虫 Rachispoda subpiligear (Malloch) 雄虫腹部第 5 腹板后方有一左右不对 称骨片 ,其体节的划分一直存有争议[28 ,29 ] 。根 据雌雄嵌合体个体腹部第 5 节后方左 (雌性结 构) 右(雄性结构) 两侧的比较 ,Wheeler[4 ]指出小 粪蝇科昆虫腹部第 5 腹板后方的不对称骨片为 第 6 及第 7 腹板愈合形成 ,比较信服的解决了 这一问题(图 3) 。 图 3 小粪蝇 Rachispoda subpiligera( Malloch) 雌雄嵌合体的腹面观(仿 Wheeler) ♀st8 :雌虫第 8 腹板 ♀tg8 :雌虫第 8 背板 ♀acc :雌虫辅 骨片 ♀st7 :雌虫第 7 腹板 ♀st6 :雌虫第 6 腹板 ♂sst : 雄虫第 6 及第 7 腹板愈合体 ♂st5 :雄虫第 5 腹板 雌雄嵌合体现象在神经系统调控机理研究 中也有应用 ,如对天蛾科昆虫雌雄嵌合体的研 究 [25 ]表明其行为与形态特征一样是可以分割 的 ,不同行为的神经因素位点可能在胚盘的不 同位点独立完成发育 ,调控试图交配时翅振的 位点在脑部 ,调控交尾的位点在胸部的神经节 , 调控雌虫交尾完成的位点在脑部 ,引起雄虫交 尾动作反应的位点在胸部的神经节。 参 考 文 献 1 Morgan T. H. Proc. Soc. Exp. Biol. ,1914 ,11 :171～172. 2 Sang J . H. Genetics and Development. New York : Longman , 2003 40(6) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 965 ·