基础知识 昆虫拟态的多样性3 彩万志 李淑娟 (中国农业大学昆虫学系 北京 100094) 米青山 (周口职业技术学院 周口 466000) The diversity of insect mimicry. CAI Wan2Zhi1 , LI Shu2Juan1 , MI Qing2Shan2 (1 Department of Entomology , Chi2 na Agricultural University , Beijing 100094 , China ; 2 Zhoukou Vocational and Technology College , Zhoukou 466000 , Henan , China) Abstract This paper summarises the both common types and recently discovered form of insect mimicry. Special at2 tention had been paid to the chemical mimicry , light mimicry , sound mimicry , mimicry polymorphism and complex. The biological significance of insect mimicry is briefly discussed. Key words insect , mimicry , polymorphism 摘 要 综述了昆虫拟态的常见类型及其研究动态 ,特别对光学拟态、声学拟态、化学拟态和拟态的多 型现象及复杂性作了较详细的介绍。 关键词 昆虫 , 拟态 , 多型现象 3 国家自然科学基金支持项目 (39970091 , 30070518) ;北京市 自然科学基金支持项目(6992018) 。 收稿日期 :2002201228 ,修回日期 :2002204217 一种生物模拟另一种生物或模拟环境中的 其它物体从而获得好处的现象叫拟态(mimicry) 或称生物学拟态 (biological mimicry) [1 ] 。这一现 象广泛见之于昆虫中 ,可发生在分子和个体[2 ] 甚至种群水平上 ,卵、幼虫 (若虫) 、蛹和成虫阶 段都可出现拟态 ;所模拟的对象可以是周围物 体或生物的形状、颜色、化学成分、声音、发光及 行为等[3 ] ,但最常见的拟态是同时模拟被拟对 象的形与色。拟态对昆虫的取食、避敌、生殖等 有着重要的生物学意义。自从 1862 年 Bates[4 ] 提出昆虫的拟态理论以来 ,对拟态的研究一直 是昆虫学工作者和进化论工作者等关注的热点 之一。20 世纪 60 年代至今 ,关于昆虫的拟态 国外曾有一些综述[3 ,5～10 ] ,但这些综述大多侧 重于拟态的生物学意义或拟态的某一方面。作 者主要对昆虫拟态的类型及其多样性加以探 讨。 1 拟态系统 111 拟态系统的组成 典型的拟态系统 (mimicry system) 由拟态者 (mimic) 、模拟对象(model) 和受骗者(dupe) 共同 组成[11 ] 。三者应有一定程度的同域性和同时 性 ,但并非绝对地在同一时间和同一地点出现。 有些拟态系统则只有由拟态者和模拟对象组 成。 11111 拟态者 明显具有拟态现象的昆虫主 要有直翅目、 目、螳螂目、同翅目、半翅目、鞘 翅目、鳞翅目、双翅目等。既有植食性昆虫 ,也 有肉食性昆虫 ;既有寄生性类群 ,也有共生性类 群。 11112 模拟对象 昆虫的模拟对象大体有三 类 :一类是对受骗者而言是不可食、不好食 (味 道不好) 或有毒的动、植物或环境中的其它物 体 ,包括植物的枝、叶、花、果、有毒的甲虫、蝶 类、石块、鸟粪、虫粪等。另一类是对受骗者而 言是可怕的动物 ,拟态者可模拟这些动物的形、 色、味、声等 ,最典型的例子是拟态者模拟蛇头、 · 093 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2002 39(5) © 1994-2007 China Academic Journal Electronic Publishing House. All rights reserved. http://www.cnki.net
图 1 蚂蚁和几种拟蚁的昆虫 11 褐足蚂蚁 Formica obscuripes 21 一种盲蝽 Coquillettia insignis 31 一种半翅目昆虫 a heteropteran 41 一种隐翅甲 Ecitosius gracilis 51 一种隐翅甲 Mimanomma spectrum 61 一种隐翅甲 Myrmeciton antennatum (1 ,21 仿 McIver & Stonedahl 31 仿 Atkins 4～61 仿 Seevers) 蜂形、蚁形、兽眼等 ,使受骗者望而生畏。第三 类是模拟猎物、寄主或宿主的相关形态或特性 , 如蚁客模拟蚂蚁的形态或行为、化学物质等。 一般一种模拟对象只被一种拟态者所模 拟 ,也有一种模拟对象被多种拟态者模拟的。 如一种木工蚁 Camponotus planatus 可以被一种 管巢蛛 Myrmecotypus fuliginosus 、一种跳蛛 Sarin2 da linda、一种盲蝽 Barberiella sp. 和一种螳螂 Mantoida maya 等 4 种节肢动物所模拟[12 ] 。 11113 受骗者 受骗者是拟态系统中的重要 组成部分 ,是形成拟态的选择压力。受骗者多 是拟态者的天敌 ,包括天敌昆虫、食虫鸟、兽及 2002 39(5) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 193 · © 1994-2007 China Academic Journal Electronic Publishing House. All rights reserved. http://www.cnki.net
人等 ,尤以鸟类为主。 112 常见的几类模拟对象 11211 植物 植物是生态系统中的最基本的 成分 ,是昆虫重要的栖息场所或取食对象 ,模拟 植物对植食性拟态者的避敌和肉食性昆虫的猎 食具有非常重要的意义。拟态者可以模拟植物 的枝、叶、花、皮、刺等。最熟知的拟态植物的昆 虫为 目的种类 ,该目昆虫有两大类 ,一类酷似 植物的枝条 ,中名为竹节虫或杆 ,西方人称其 为行走的棍子(walking sticks) 或棍子虫(stick in2 sects) ;一类为叶片状 ,称为叶 (leaf insects) ;部 分 目昆虫还常常左右摆动身体 ,摆动的时间 长达半小时或更长[13 ] ,颇似枝叶在微风中晃 动。螳螂可模拟植物的枝、叶、花、穗 ,并静伏于 植物的相应部位 ,等待猎物的到来。很多螽斯、 蝗虫等直翅目昆虫模拟植物的叶片或地衣、苔 藓等 ,角蝉模拟植物的刺、叶、瘤等 ,一些尺蠖则 模仿植物的枝条 ,惟妙惟肖。 11212 蚂蚁 蚂蚁具有严密的社会组织 ,数量 多 ,攻击力强 ,对鸟、兽而言味道不好 ,因此 ,不 少昆虫和蜘蛛等模拟蚂蚁的形态和行为等。这 种其它动物的形态和行为等与蚂蚁相似的现象 被称为拟蚁现象 (myrmecomorphy 或 ant2mimic2 ry) 。拟蚁现象在动物界里至少独立地产生过 70 余次 , 其中蜘蛛中 15 次 [14 ,15 ] , 盲蝽中 10 次 [16 ] ,隐翅甲中 7 次 [17 ] 。根据 McIver & Stone2 dahl[18 ]统计 ,拟蚁者多达 54 科 200 多属 2 000 多种。 11213 蜇人蜂类 胡蜂、熊蜂和蜜蜂等膜翅目 针尾部昆虫个体大 ,具有不同程度的社会性 ,雌 性的产卵器大部分情况下特化为具有防卫功能 的蜇针 ,这些昆虫是无蜇刺能力的双翅目、直翅 目、鳞翅目和鞘翅目等昆虫的模拟对象。最典 型者是双翅目食蚜蝇、部分大蚊、一些天牛[19 ] , 它们成虫的体色和体型与胡蜂非常相似。 11214 有毒萤类 萤火虫对鸟类等而言是一 类不可口的食物 ,其体内的化学成分有强烈的 吐作用[20 ] 。一些天牛、长蝽、灯蛾、苔蛾、蝴 蝶、蛛蜂等昆虫常常模拟萤类的颜色与形状。 11215 有毒蝶类 一些斑蝶体内含有强心苷 , 鸟类捕食这些蝶类后会产生呕吐 ,这些蝴蝶鲜 艳的体色成了警戒色。在这一方面 ,以对君主 斑蝶 Danaus plexippus 的研究最为深入[6 ] 。 11216 蛇及蜥蜴之头 蛇是凶猛的肉食性动 物 ,为很多其它动物所惧怕。蜥蜴也是肉食性 动物 ,其头有点类似蛇头。一些鳞翅目幼虫的 头部非常像蛇的头部 ,当它们受到刺激时 ,会不 停地摆动 ,宛若小蛇。 11217 蝎子之尾 长翅目蝎蛉科昆虫的雄虫 腹部末端数节明显膨大 ,并向上翘起 ,形似蝎 尾 ,特别是无翅的蝎蛉更像蝎子之状。 11218 鸟、兽之眼 鳞翅目昆虫大蚕蛾科、夜 蛾科、水蜡蛾科、天蛾科等类群部分种类的后翅 上有 2 个明显的类似鸟、兽类的眼睛的斑纹 ;在 停息时以前翅覆盖腹部和后翅 ,当受到袭击时 , 突然张开前翅 ,展现出颜色鲜明的眼状斑的后 翅 ;Blest[21 ] 证明这种突然的变化一般都能把鸟 类吓跑。 2 拟态的类型 根据拟态系统的虫态、模拟对象的实质、拟 态者的个体数、生物学益处、发现者的姓氏、模 拟对象的个数、拟态同一模型的拟态者的物种 数可将拟态分成多种类型 ;如根据拟态发生的 虫态可将拟态分为卵拟态、幼虫拟态、若虫拟 态、蛹拟态、成虫拟态 ,根据拟态者的个体数可 将拟态分为单体拟态(individual mimicry) 和聚集 拟态(collective mimicry) 。Vane2Wright[22 ] 和 Pas2 teur[2 ]等曾对拟态的分类作了较详细的评述。 这里仅涉及两类拟态分类系统。 211 按发现者的姓氏命名的拟态类型 21111 贝氏拟态(Batesian mimicry) 以该类拟态 的记述者 H. W. Bates 的姓氏而得名 ;在这类拟 态系统中 ,拟态者是无毒或可口的 ,模拟对象是 有毒或不可口的 ;凡是首次吃过模拟对象的鸟 对拟态者也要采取回避的态度。没有经验的鸟 如果首次碰到并取食了拟态者 ,它以后可能会 捕食模拟对象。所以 ,对于贝氏拟态系统中的 拟态者是有利的 ,而对模型昆虫是不利的。其 经典性实例发生在君主斑蝶(模型) 和副王蛱蝶 · 293 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2002 39(5) © 1994-2007 China Academic Journal Electronic Publishing House. All rights reserved. http://www.cnki.net
Limenitis archippus (拟态者) 之间 ,这 2 种蝴蝶的 色斑型相似。不过 ,近年来的深入研究证明副 王蛱蝶的拟态不是贝氏拟态[23 ] 。 21112 缪氏拟态 (Müllerian mimicry) 该类拟 态以记述者 F. Müller 的姓氏而得名。其模拟对 象和拟态者都是不可食的 ,捕食者无论先捕食 其中哪 —种 ,都会引起对 2 种昆虫的回避。因 此 ,该类拟态无论对拟态者还是对模型都有利。 这类拟态在红萤科昆虫、蜂类、蚁类中均可见 到。 21113 波氏拟态 (Poultonian mimicry) 波氏拟 态以 E. B. Poulton 的姓氏而得名。Poulton[24 ] 根 据 Peckham[25 ]的观察提出了侵略性拟态(aggres2 sive mimicry) 一词 ,最初指一种动物为了不引起 模拟对象怀疑而产生拟态的现象 ,常常是捕食 者模拟猎物或寄生者模拟寄主。这里为了名称 统一特称侵略性拟态为波氏拟态。 21114 瓦氏拟态 (Wasmannian mimicry) 瓦氏 拟态是指共生者模拟宿主的现象。这类拟态 Wasmann[26 ]曾做过详细的讨论。Kistner[27 ] 曾记 载了一种产于非洲的隐翅甲 Coatonachthodes ovambolandius ,这种隐翅甲生活在一种白蚁 Ful2 leritermes contractus 的巢穴里 ,其成虫腹部膨大 且强烈向背面弯曲 ,在腹部中后部两侧有 4 对 手指状的假附肢 ,从背面看非常像白蚁的工 , 假附肢分别像工 的触角和 3 对足(图 2) 。 图 2 一种拟 的隐翅甲 Coatonachthodes ovambolandius 11 侧面观 21 背面观 (仿 Kistner) 值得指出的是各类拟态间的界限有时不太 明显。如红萤和天牛的关系便是一个有趣的例 子。红萤对脊椎动物来说是不可食的 ,它具有 警戒色 ,并被可食的天牛所模仿 ,这种情形是贝 氏拟态的一种基本形式。然而该天牛是肉食性 的 ,所以就出现了一种奇特的贝氏拟态者捕食 它的模拟对象的现象 :它们吞食有毒模拟对象 可能变成有毒性的缪氏拟态者。而且 ,由于这 种天牛能逐渐地把所吞食的红萤毒素作解毒处 理 ,所以一个特定的天牛个体是贝氏拟态者还 是缪氏拟态者将由该天牛吞食红萤的时间长短 而定[28 ] 。 212 按照拟态的实质命名的拟态类型 根据 所拟的对象可将拟态分为形状拟态、颜色拟态、 声学拟态、光学拟态、行为拟态和化学拟态等 等。 21211 形状拟态(shape mimicry) 例如尺蠖幼 虫在树枝上栖息时 ,以后部的腹足固定在树枝 上 ,身体斜立 ,很像树枝。枯叶蝶 Kalima spp. 停息时双翅竖立 ,翅背极似枯叶 ,甚至具有树叶 病斑状的斑点。 21212 颜色拟态(color mimicry) 一些昆虫具 有同它的生活环境中的背景相似的颜色 ,这有 利于躲避捕食性动物的视线而得到保护自己的 效果。例如在草地上的绿色蚱蜢、栖息在树干 上翅色灰暗的夜蛾类昆虫。有许多还随环境颜 2002 39(5) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 393 · © 1994-2007 China Academic Journal Electronic Publishing House. All rights reserved. http://www.cnki.net
色的改变而变换身体的颜色。这类拟态者的体 色被称为保护色(protective coloration) 。 一些鞘翅目、半翅目、双翅目、鳞翅目昆虫 等模拟具有蜇刺能力的胡蜂的色斑型 ,通常人 们把拟态昆虫的这类色斑型称为警戒色 (warn2 ing coloration) 。 有些昆虫既具有保护色 ,又具有警戒色。 例如很多绿色的蚱蜢具有鲜红色的后翅以及一 些竹节虫后翅臀区樱红色或具有其他花斑 ,也 有类似警戒色的作用。 昆虫的保护色经常连同形态也与背景相似 联系在一起。有人又把形态拟态和颜色拟态合 称形式拟态 (form mimicry) 或视觉拟态 (visual mimicry) 。 21213 声学拟态 (sound mimicry 或 audiomimic2 ry) 不少昆虫在被骚扰时会发出声音[5 ] 。这 种警戒性或非警戒性声学信号 ,在膜翅目和其 它拟态者中无疑是重要的。Gaul[29 ] 发现 ,胡蜂 Dolichovespula arenaria 在翅振时发出主要频率 为 150 Hz 的声音。食蚜蝇 Spilomyia hamifera 表 面上看是一种形态与颜色拟态者 ,但也能发出 147 Hz 的翅振音响而成为声学拟态者。一种埋 葬虫 Necrophurus investigato 发生的轧轧声与它 所模拟的熊蜂的声音非常接近[30 ] 。鬼脸天蛾 Acherontia styx Westwood 能模拟蜜蜂蜂后尖细的 声音而较容易地进入蜂巢中 , 但这种声音并不 能保证鬼脸天蛾的安全 ,实际上在蜂巢中很多 鬼脸天蛾被蜇死[5 ] 。但据 Mortiz et al. [31 ] 的研 究 ,鬼脸天蛾能进入蜂巢中是因为它能模拟蜜 蜂表皮的类脂化合物。 21214 光学拟态(light mimicry) 萤科中 Pho2 turis、Photinus 和 Pyractomena 3 个属的萤火虫借 助它们的发光信号而相互配对。一般情形是 , 雌萤在植被环境中观察发现正在飞行的闪着萤 光的雄萤。这时雌萤也不停地发出具有种特异 性的信号 ,招引雄萤飞来并降落在雌萤附近。 通过一系列有规则的行为识别 ,保证了交尾。 Photuris 属的多数种类 ,如 P. versicolor、P. jamalcensis 和 P. sp. 等的雌虫除了它们自己的 求偶信号外 ,还发出模仿 Photinus 、Photuris 和 Pyractomena 3 属中雌萤具有种特异性的萤光信 号。被模仿种类的雄萤感受到该信号后降落在 发出信号的雌萤附近 ,以为该雌虫就是它的同 种配偶。不过 , Photuris 属雌虫是肉食性的 ,它 们向被诱来的雄萤发起攻击并吃掉这些雄萤。 此类 雌 萤 被 称 作“女 害 人 精 (femmes fata2 les) [32～35 ] 。如果这些拟态性萤光不能成功地将 雄萤引诱过来 ,发出信号的雌虫就会立即起飞 , 在空中拦截飞行中的雄萤[36 ] 。 更奇特的是某些雄性萤火虫还会模仿别的 雌性萤火虫的闪光欺骗自己的竞争对手。 Photinus macdermotti 雄萤在趋向同种雌萤时 ,会 将一种额外的信号插进了正在向该雌萤求偶的 同种雄萤的闪光形式中去。这种额外信号的频 率选择与那些进攻性拟态者 ( Photuris 属的雌 虫) 引诱雄性猎物时所发出的信号的频率选择 相似。据推测 ,这种行为使其它 P. macdermotti 雄萤产生这样一种错觉 ———以为这是不能完美 地模仿 Photinus 属雌虫的 Phturis 属雌虫所发出 的诱杀信号 ,结果就会逃之夭夭。在这种情况 下 ,发出伪装信号的 P. macdermotti 雄虫就可能 畅通无阻地趋向于它所需要的配偶。 21215 行为拟态 (behaviour mimicry) 严格地 讲 ,光学拟态和声学拟态 ,甚至化学拟态和分子 拟态也属于广义的行为拟态 ,不过这里的行为 拟态指狭义的行为拟态。Ford[3 ] 报道了一个十 分有趣的拟态现象。一种非洲斑蝶 Hypolimnas dubius 在非洲东海岸有 2 个不同的型 ,即 Hy2 polimnas dubius form mima 和 Hypolimnas dubius form wahlbergi。这种斑蝶模仿 Amauris echeria 和 A. albimaculata (两 者 都 被 Hypolimnas dubius form mima 模拟) 和 A. niavius (被 Hypolimnas dubius form wablbergi 模拟) 。Hypolimnas dubius form wablbergi 和它的模拟对象都成了喜阳种 类 ,它们在叶子上面做浮动式的飞行 ,在早上羽 化。而 Hypolimnas dubius form mima 和它的模拟 对象则成了喜阴种类 ,它们在叶背的遮阴部分 休息 ,飞行距离较短但速度较快 ,并且在下午羽 化。 蝎蛉 Hylobittacus apicalis 雄虫在求偶和交 · 493 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2002 39(5) © 1994-2007 China Academic Journal Electronic Publishing House. All rights reserved. http://www.cnki.net