基础知识 昆虫的丝和丝腺3 王孟卿 彩万志33 (中国农业大学昆虫学系 北京 100094) Silk and silk glands of insects. WANG Meng2Qing , CAI Wan2Zhi33 ( Department of Entomology , China Agricultural University ,Beijing 100094 ,China) Abstract The taxonomic groups of silk2producing inects ,structure and composition of insect silks ,types of silk and silk glands ,fusi and silk2secreting behaviour are summarized. The biological significances of silks in the life of insects are briefly discussed. Key words insects , silk glands , silk , function 摘 要 文中介绍了吐丝昆虫的种类、昆虫丝的结构与成分、丝与丝腺的类型、吐丝器及泌丝行为等。 并简述了丝对泌丝昆虫生活的重要性及近期虫丝的研究动态。 关键词 昆虫 , 吐丝腺体 , 丝 , 作用 3 国家自然科学基金资助项目(No. 30070518) 。 33 通讯作者 ,E2mail :caiwz @cau. edu. cn 或 caiwz @95777. com 收稿日期 :2003203217 ,修回日期 :2003206209 谈到丝与吐丝昆虫 ,人们首先想到的就是 中国的蚕丝 ,5 000 多年前 ,我国劳动人民就知 道并利用丝制作绸缎 ,早在先秦时代中国丝绸 就已传到西亚与东欧诸国。其实 ,很多昆虫能 产丝 ,并很好地利用丝。节肢动物中蛛形纲、多 足纲的一些种类也能产生丝[1 ] 。由于某些天然 虫丝的强度和韧性是人造高性能丝的 10 倍 多 [2 ,3 ] ,丝的化学成分、吐丝过程等一直是昆虫 学家、生化学家们关注的对象。目前 ,科学家们 用一些分子生物学的方法跟踪、诱导和强化泌 丝基因 ,取得了很大的进展[4 ,5 ] 。有关蚕丝的文 献甚多 ,仅重要的中文专著及教材就有 10 余 本 ,其基本知识读者可参考吕鸿声 (1991) 主编 的《中国养蚕学》[6 ] 及王天予 (1986) 主编的《丝 茧学》[7 ] 。本文主要对其他昆虫的泌丝现象加 以介绍。 1 吐丝昆虫 目前研究已知至少 20 个目之昆虫能够吐 丝 [1～40 ] ,它们分别是 :双尾目、石 目、缨尾目、 翅目、蜉蝣目、纺足目、啮虫目、广翅目、蛇蛉 目、直翅目、螳螂目、同翅目、缨翅目、脉翅目、鞘 翅目、蚤目、双翅目、毛翅目、鳞翅目、膜翅目。 但需要指出的是并非上述类群的所有种类都能 泌丝 ,以鳞翅目、纺足目、毛翅目的吐丝昆虫种 类所占比例最大。其中蚤目、毛翅目、鳞翅目、 广翅目、蛇蛉目只在幼虫期吐丝 ;石 目、缨尾 目和同翅目中部分介壳虫只有成虫吐丝 ;双尾 目、纺足目、啮虫目、膜翅目、脉翅目、鞘翅目、双 翅目及直翅目中蟋螽科昆虫为幼期与成虫期都 能丝腺。 2 昆虫的丝的结构及成分 对昆虫的丝的定义 ,目前尚没有完全统一 的认识。丝以氨基酸顺序高度重复的蛋白为主 要成分 ,以液体形式存在于昆虫体内 ,分泌时被 旋转或剪切为丝。不同昆虫种类、不同腺体所 产丝的结构、功能也有所不同。 · 09 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2004 40(1)
211 丝蛋白的结构 其大分子结构主要有以下 3 种 :α- 螺旋、β - 折叠及β- 平行[1 ] 。三者间有时能相互转 化。 α- 螺旋结构的丝主要有脉翅目、蚤目、膜 翅目等的一些昆虫所分泌[8～10 ] 。蜜蜂用来加固 蜡质蜂房的丝、蚤目幼虫用来结茧的丝[11 ] 和螳 螂的卵鞘丝都是α- 螺旋结构[12 ] 。通常情况 下α, - 螺旋结构的丝是最稳定的 ,但是 Lucas 等报道膜翅目的有些昆虫所分泌的α- 螺旋结 构蛋白受到张力时能变成反平行的β- 结构蛋 白 [13 ,14 ] 。 β- 平行结构是昆虫丝的第二大结构类型 , 为 Marsh 等提出[15 ] 。这种类型的丝一般由结茧 昆虫所分泌 ,蚕蛾总科多数昆虫分泌这种结构 的丝 ,我们所熟知的家蚕丝就是这种结构。三 节叶蜂科、叶蜂科和筒腹叶蜂科的昆虫也分泌 此类丝。 具β- 折叠结构的昆虫丝相对较少 ,主要 由一些脉翅目幼虫[13 ,16 ]和鞘翅目水龟虫[17 ,18 ]幼 虫的马氏管所分泌 ,一些双翅目昆虫和草蛉 Chrysopa flava 成虫的丝也是此类结构[18～20 ] 。 比起α- 螺旋结构 β, - 平行结构和β- 折 叠结构不很稳定 ,受到挤压或张力时β- 折叠 结构变成β - 平行结构 , 例如 : 一些象鼻虫 Hypera spp. 所分泌的β- 折叠结构丝被拉伸到 原来的 6 倍长时其结构变成β- 平行结构。这 是分子内结构的变化 ,其变化程度一定程度上 反映出丝的抗拉程度[17 ] 。分子内结构的变化 使得这种结构的丝具有很大的伸展性 ,Richards 报道新西兰萤火虫 Arachnocampa luminosa 就用 这种结构的丝有效地拦截飞行的蠓虫[21 ] 。 212 昆虫丝的主要成分 生物丝蛋白主要由丝素和丝胶构成。丝素 的主要功能是机械支持 ,它组成的纤维是坚固 而高弹性的蛋白质体 ,丝素由丝腺主要部分的 细胞分泌出来后暂贮于储液囊中 ,这时周围出 现丝胶[22 ] ,丝胶在工业加工时可以除去。 Abderhalden 对蚕丝研究时发现丝蛋白中 8614 %的成分为氨基酸 ,这对相关的研究提供 很大帮助[23 ] 。丝胶和丝素的主要成分都是氨 基酸。通过对昆虫丝的 X - 射线晶体图谱分析 发现丝的不同结构主要是由于相应的氨基酸成 分及比例不同[24 ] ,其氨基酸组成有以下 3 个特 点 :总体氨基酸种类集中 ;甘氨酸、丙氨酸、丝氨 酸之类的简单氨基酸的绝对含量高 ;此外比较 多见的还有缬氨酸、亮氨酸、苏氨酸、天冬氨酸、 谷氨酸、酪氨酸、脯氨酸、精氨酸、赖氨酸等。 3 丝腺 丝腺或称丝分泌腺 ,在形态学上大多数情 况下相当于唾腺(纺足目昆虫除外) ,但是 ,丝腺 与消化无关 ,它们的分泌物似乎多用于构建昆 虫的覆盖物[22 ] 。 鳞翅目和毛翅目只有幼虫的丝腺与膜翅目 幼虫的丝腺在构造上相似。每一种吐丝昆虫可 能有一种或多种泌丝腺体 ,不同种类的昆虫丝 腺会有或大或小的差异。有些同种昆虫幼虫和 成虫泌丝腺体有别 ,如膜翅目、脉翅目、鞘翅目 昆虫幼虫有多种泌丝腺体 ,而成虫只有一种泌 丝腺体 ———粘腺。纺足目雄虫用生殖附腺泌 丝 ,幼虫和雌成虫却用迈博姆腺泌丝。 311 丝腺类型 目前发现丝腺主要有 8 类 [1 ,39～45 ] :粘腺、下 唇腺、纺足目昆虫的迈博姆腺(又叫皮腺) 、膜翅 目唾腺、围食膜、马氏管、前表皮、双翅目上皮细 胞等。 这些丝腺按构造的复杂程度可以分为 2 类 :简单腺体与复杂腺体 ,前者如表皮内陷或皮 细胞特化形成的腺体 ,后者如鳞翅目幼虫和直 翅目若虫和成虫都有的丝腺、膜翅目成虫和螳 螂的粘腺及鞘翅目的马氏管等。 从丝腺的功能角度出发 ,可以将丝腺分为 原生丝腺和次生丝腺。如家蚕的下唇腺和纺足 目昆虫的迈博姆腺等只用于泌丝的腺体为原生 腺体。而有些能泌丝腺体的主要功能并非一直 是泌丝 ,这类腺体称为次生丝腺 ,包括粘腺、肛 腺和马氏管 ,由于泌丝只是这类腺体的次要作 用 ,所以从名称上看起来次生腺体与泌丝无关。 如对大部分昆虫而言 ,马氏管是主要的排泄器 2004 40(1) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 19 ·
官 ,然而 ,草龄幼虫 2 龄后 ,马氏管的端部管壁 加厚 ,细胞核由圆形变成不规则的分枝状 ,管腔 内充满粘稠的成丝分泌液[26 ] 。纺足目雄虫则 用生殖附腺分泌丝液[28 ] 。 312 腺体的结构 从发育学的角度看 ,所有的泌丝腺体都是 表皮腺体 , 即胚胎发育时都来自于外胚层。 Noirot 和 Quennedey 报道所有的表皮腺体都有 一个共同的特征 ,即腺体结构表面有一层表 皮 [29 ] 。此处仅以家蚕的丝腺为例介绍鳞翅目 昆虫丝腺的基本结构。家蚕的丝腺是成对的 , 并且基本上由 2 个小管构成 ,小管的不同部位 在泌丝过程中起到不同的作用 (图 1) 。家蚕老 熟幼虫的丝腺超过身体长度的 5 倍 ,重量约为 体重的 40 %。储液囊是最粗大的部分。广腰 亚目昆虫唾腺的泌丝细胞也反映了这个特征 ———长长的细管将泌丝细胞所分泌的丝传送到 体表。 纺足目昆虫的幼虫和雌成虫的丝腺则与鳞 翅目幼虫的不同[22 ] 。其前足的第 1 跗节特别 膨大 ,里面贮藏着 100 多个纱锭一样的圆形丝 腺体 ,每个腺腔内的分泌物由原生质直接变成 , 分泌物沿着扁平状管向外流出。这种腺体在脱 皮时周期性地更新。 同翅目中目前只发现牡蛎蚧亚科昆虫吐丝 并在雌虫体上形成茧。牡蛎蚧 Lepidosaphes pinniformis 的丝腺由 1 个或 2 个丝分泌细胞组 成 ,集中在身体的边缘(特别是在尾节上) 。 昆虫的泌丝腺体有分泌功能 ,但不能长久 的储存丝液。Rudall 和 Kenchington 曾经提出丝 腺所分泌的丝液都要排到体外 ,如果这些物质 不及时排出 ,昆虫相应的泌丝腺体细胞可能会 失活[9 ] 。 313 丝腺细胞的生理变化 如前所述 ,毛翅目、鳞翅目等只在幼虫期吐 丝 ,而石蛹目、缨尾目等只有成虫吐丝 ,其它一 些泌丝昆虫幼虫、成虫期都吐丝。这些不同应 当与丝腺细胞的生理变化有关[6 ,46～48 ] 。 家蚕的丝腺是在胚胎发生期由外胚层分化 而来 ,胚胎期细胞停止分裂 ,到幼虫期丝腺体积 图 1 家蚕的丝腺(仿 Akai) a. 前段(没有分泌功能) am. 中段的前部(分泌外层丝 胶蛋白) amm. 中段中部的前端(分泌外层丝胶蛋白 os 和中层丝胶蛋白 ms) p. 后段 (分泌丝心蛋白 f) pm. 中段的后部(分泌内层丝胶蛋白 is) pmm. 中段中部的 后端(分泌中层丝胶蛋白 ms) F. 菲氏腺。 的增加全靠细胞的增大。幼虫完成吐丝结茧进 入预蛹期开始变态时 ,丝腺细胞被消化 ,化蛹 3 d 后 ,腺细胞全部消失 ,而丝腺 DNA 降解转移 到脂肪体内暂时贮存[6 ] 。毛翅目等只在幼虫期 吐丝而成虫期不吐丝的类群 ,它们的丝腺细胞 是否有同样或类似的生理变化还没有见到相关 的报道。 丝腺对保幼激素和蜕皮激素很敏感 ,同时 丝腺细胞的功能也容易受到环境条件的影 响 [46～48 ] 。对家蚕而言 ,桑叶的质和量和第 5 龄 幼虫的饲养温度直接影响丝腺成长与丝蛋白的 分泌 ,第 5 龄幼虫需要桑叶量是整个幼虫期所 需总量的的 90 %。 4 吐丝器 吐丝器也叫挤压器 ,是将丝从泌丝细胞传 送到昆虫体外的主要构造。这些吐丝器一般由 表皮孔、固化细胞或特化的毛衍生而成 ,用于控 · 29 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2004 40(1)
制吐丝的速度和丝的粗细。鳞翅目昆虫通过 “丝压”控制丝的直径 ,开始时吐的丝较粗糙 ,随 着吐丝的进行 ,吐丝器逐渐优化 ,丝就越来越均 匀一致。一旦丝液排到体外 ,吐丝器就不能继 续发挥作用 ,昆虫就只能通过猛烈地摇头动作 控制丝液流出或用前足扯断丝。 当然并非所有的吐丝昆虫吐丝都用到专门 的吐丝器 ,在用粘腺或马氏管泌丝的昆虫中 ,只 有缨尾目昆虫有专门的吐丝器。 5 吐丝行为 虽然鳞翅目昆虫用丝进行信息交流[28 ] ,控 制周围的环境和自我保护 ;但是其吐丝行为却 不复杂。对家蚕而言 ,吐丝是个体行为 ,吐丝时 其头部重复多样化的“8”字型动作 ,头上与挤压 器相连的肌肉不停地伸缩 ,将丝腺体中的丝液 挤压出来 ,丝液与空气接触后 ,便形成细长的 丝。 纺足目昆虫膨大的前足跗节上有刚毛状的 喷射器 ,吐丝时喷射器沿石头、草叶等的固体表 面扫动 ,丝液受到体内压力从腺管排出 ,随后剪 切为一定的结构 ,缠绕在附着物上。 蚁科昆虫的吐丝行为比较特殊。如黄 蚁 选好结巢点后 ,由一些黄 蚁把枝叶拉近 ,另一 些个体口含自己群体内的老熟幼虫 ,以之为梭 子 ,在叶缝或枝条间吐丝 ,而后加工、缀合、粘牢 而成为丝巢[49 ] 。印度马来亚蚁 Oecophylla sp. 也用活的幼虫在树上或灌木上造巢 ,其方式与 黄 蚁很相似 ,若干只蚂蚁在叶上排成 1 行 ,用 上颚和足把叶缘联系在一起 ,另外的蚂蚁用上 颚钳住自己的幼虫 ,把它们带到需要的地方迫 使它们吐丝结网把叶缘连接起来。 丝巢的覆盖面积有时与种群大小和雌成虫 的数量相关。Edgerly 发现可以用丝巢的覆盖 面积来判断足丝蚁 Clothoda urichi Saussure 的一 个群只有 1 个雌成虫 (独居) 还是多个雌成虫 (群居) 以及若虫的大小[36 ] 。如果巢面积 1 600 cm 2 ,在丝盖下的种群内的若虫体长 015 cm 的 可能性 > 60 % ,巢覆盖的面积越大 ,内部存在更 大若虫的可能性越大。反之 ,丝盖面积 < 1 600 cm 2 ,巢内存在若虫的可能性和若虫的体长呈相 应减小的趋势。随着丝盖所覆盖的面积增大 , 群居可能越大 :当丝盖面积22 000 cm2 ,群居可 能性接近 100 %。这些数据对判断群体的性质 有很大的帮助。 介壳虫 Eriopeltis spp. 的泌丝与产卵有关。 雌虫吐丝、结茧而后把卵产在茧的下面 ,而后就 向前移动 ,同时分泌丝扩大茧的面积 ,进行再一 次的产卵 ,如此周而复始 ,产卵全部完成后 ,雌 虫再分泌丝制做茧的前部[22 ] 。 6 丝对昆虫的作用 611 建成保护性的处所 一些鳞翅目末龄幼虫结茧度过蛹期是大家 所熟知的。天幕毛虫的幼虫在植物表面结很大 的网 ,躲在网下取食植物的叶片 :一些啮虫也有 类似的习性。蓑蛾能够吐丝织成“蓑衣”罩在身 上挡风雨、避天敌[31 ] 。 足丝蚁的坑道状的巢也是经过“精密设计” 后用丝建造的 ,丝在它们的生活中起到不可替 代的作用。虽然从进化的角度看 ,纺足目昆虫 并非进化程度特别高的昆虫 ,营前社会性生活。 它们生活在阴暗的树皮下和潮湿苔藓下 ,用足 来造丝 ,编织成坑道状面积大小不一的巢 ,在里 面生活和繁殖。这种巢能用来对付蚂蚁、蜘蛛 之类的捕食者 ,同时使自身免受自然因子(如雨 水等) 造成的危害。一旦丝巢所在地域的食物 消耗殆尽 ,若虫和雌成虫会吐丝环绕更大的范 围。 有些幼虫可用丝做成与茧极相似的丝质 套。如毛翅目幼虫在水中或陆上用丝把沙砾、 小石子、植物残体及小的贝壳粘合在一起形成 一个套状包背物 ,大多数情况下两端开口 ,幼虫 以腹部附器连接在套上 ,爬行时 ,幼虫的头部和 胸足伸出套外。 膜翅目昆虫中除了前面所述的蚁科昆虫泌 丝以外 ,一些胡蜂也泌丝[32 ] ,这些胡蜂营社会 性生活 ,幼虫吐丝结茧。 612 初孵幼虫的扩散 Berger 报道玉米禾螟 Chilo partellus 的初孵 2004 40(1) 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE · 39 ·
幼虫吐丝而后能沿着一根丝线漂浮 ,从一株植 物转移到另一株植物。如果遇到大风天气 ,它 们随风“漂”到较远的地方完成初孵幼虫的扩 散。不少鳞翅目幼虫具有此性[40 ] 。 613 作为虫体的保护或支撑结构 草蛉的成虫为保护所产的卵 ,在产卵时会 用粘腺分泌的丝作为卵柄的支撑结构将卵固定 在植物枝叶的表面。悬蛹和缢蛹类蝴蝶的老熟 幼虫在化蛹前会泌丝把虫体固定在树枝或其它 物体上以保护蛹体。 614 生殖过程中的作用 纺足目雄虫用自身分泌的丝限制交配过程 中雌虫的活动。缨尾目雄虫交配过程中先用丝 把精子传送到离雌虫较近的地方 ,然后用丝限 制雌虫 ,使雌虫腹末对着精子所在的地方完成 授精。 615 取食 在毛翅目幼虫的生活中 ,丝质网 (套或兜) 起着不可替代的作用[31 ] 。等翅石蛾科、纹石蛾 科和多锯石蛾科的一些种类的幼虫构建网眼大 小不同的几个网套 ,能从水中过滤适合大小的 颗粒状有机物 ,这些网同时也用作固定的隐蔽 场所。管石蛾科和小石蛾科的一些种类 ,用丝 和小石子构建几个固定的管状或蜗牛壳状的隐 蔽场所 ,以便于幼虫在合适的表面活动和捕获 活动的猎物。取食时幼虫头、胸才钻出套 ,取食 完毕后头、胸又有缩回套内 ,捕食者也不容易发 现套内的虫子。大多数沼石蛾科昆虫幼虫用管 状兜使隐蔽场所保持通气 ,这样虫子的呼吸就 不受水流的限制 ,在静流中也能生存。 616 应付意外的不利条件 原石蛾科幼虫不像毛翅目其它科的幼虫一 样带套而行 ,而是自由活动 ,它们随身有一个用 丝做成的制动线 (或叫抛锚线) ,能够对抗强水 流的冲击而自由漫游在石头的各个侧面 ,有机 会取得更多的食物。 森林中的一些小型直翅目昆虫在受到蚂蚁 的攻击时就马上吐丝并将丝缠绕在树枝上 ,而 后顺丝悬空垂直吊着 ,这样能逃过被蚂蚁吃掉 的危险。一些尺蠖在遇到突然刺激时 ,吐丝悬 空甚为常见。 617 协助行走 曾有报道称舞毒蛾幼虫能够沿着单独一根 丝爬行。Roden 报道了舞毒蛾 Lymantria dispar (L. ) 幼虫能够通过架“丝梯”攀登玻璃或类似 玻璃的光滑竖直表面 ,他记载舞毒蛾幼虫在爬 行过程中不断停下来左右摆动头部吐出一屡屡 连续的丝 ,组成 1～2 cm 宽的梯子 ,然后沿梯上 爬 [34 ] 。 618 其它作用 有报道说猎蝽借用其它生物的丝巢或网捕 食猎物 ,蜘蛛网上和纺足目昆虫的巢内常见到 猎蝽。猎蝽或多或少的生活在这些场所 ,以蜘 蛛或足丝蚁的卵、幼虫甚至成虫为食。 7 讨论 从上面的简介可以看出 ,丝对于昆虫的生 存与繁殖有着非常重要的意义。同时 ,泌丝的 机理给人类的仿生学制丝提供了良好的启示。 近年来 ,对家蚕和大蜡螟的研究已经发现昆虫 的泌丝基因表达效率很高并且调控极其精密 , 这一点在转基因工程方面备受关注[4 ,5 ] 。此外 , 在蜘蛛丝的研究方面 ,美国陆军研究发展和工 程中心已经从织网蜘蛛中分离出合成蜘蛛丝的 基因 ,并利用该基因在实验室里生产蛛丝。他 们将这一基因转移到细菌内 ,生产出一种可溶 性的丝蛋白 ,经过浓缩纺成一种超高强度的纤 维。研究人员还希望对这些基因进行修饰从而 用于生产防弹背心、帽子或降落伞绳索和其他 高强度的轻型设备[50 ] 。可以预言 ,随着生物技 术的发展 ,人们对虫丝的利用会更加广泛。 致谢 承蒙中国农业大学杨定教授、王心丽副 教授、刘志琦副教授、崔建新同志等讨论有关问 题 ,谨此铭谢。 参 考 文 献 1 Craig C.L. Ann. Rev. Entomol. ,1997 ,42 :231～267. 2 Denny M. J . Exp. Biol. ,1976 ,65 :483～506. 3 Calvert P. Nature ,1989 ,340 :266. 4 Yang C. S. , Teng X. Y. , Οurovec M. Gene ,1998 ,209 :157～ · 49 · 昆虫知识 ENTOMOLOGICAL KNOWLEDGE 2004 40(1)