第38卷第4期 海洋学报 Vo.38,No.4 2016年4月 Haiyang Xuebao April 2016 孙军,李晓倩,陈建芳,等.海洋生物泵研究进展[J].海洋学报,2016,38(4):1-21,doi:10.3969/j.isn.0253-4193.2016.04.001 Sun Jun, Li Xiaoqian, Chen Jianfang, et al. Progress in oceanic biological pump [J]. Haiyang Xuebao, 2016, 38(4):1-21, doi: 10.3969/j.issn.0253-4193.2016.04.001 海洋生物泵研究进展 孙军12,李晓倩12,陈建芳3,郭术津12 (1.天津科技大学海洋与环境学院,天津300457;2.天津科技大学天津市海洋资源与化学重点实验室,天津 300457:3.国家海洋局第二海洋研究所国家海洋局海洋生态系统与生物地球化学实验室,浙江杭州310012;4.国 家海洋局第二海洋硏究所,卫星海洋环境动力学国家重点实验室,浙江杭州310012) 摘要:海洋生物泵是以一系列海洋生物为介质将大气中的碳输运到海洋深层的过程,是海洋碳循环 的重要组成部分以及未来的研究重点。本文系统地描述了海洋生物泵碳汇几个主要阶段:浮游植物 沉降,浮游动物粪球顆粒沉降,透明胞外聚合颗粒物(TEP)沉降和海雪沉降以及碳酸盐反向泵过程。 同时,本文对南海生物泵的研究进展进行简要介绍,服务于中国海碳循环 关键词:生物泵;南海;碳循环 中图分类号:Q948.8 文献标志码:A 文章编号:0253-4193(2016)04-0001 1引言 基于海洋对大气CO2的调节能力,海洋碳循环主要 受两种机制调控:溶解泵( solubility pump,又称物理 目前,人为活动造成大气(O2的持续增高,全球化学泵)和生物泵( biological pump)。溶解泵是一个 海洋逐渐变暖,海洋生物泵过程受到严重影响。海洋生物地球化学概念,是将溶解无机碳从海洋表层传输 生物泵是未来大气CO2的最终归宿,将大气中的无到海洋体系中的过程。生物泵是以一系列生物为介 机碳通过光合作用生成有机碳,再通过物理下沉、溶质,通过光合作用将大气中的无机碳转化为有机碳 解混合以及生物摄食和分解等过程最终将碳运输到之后在食物网内转化、物理混合、输送及沉降将碳从 海洋底层,是海洋碳循环的重要组成部分,对于研究真光层传输到深层中的过程。在早期碳循环研究中, 全球气候具有重要贡献。因此,未来海洋碳循环的研溶解泵受到极大的重视,但随着大气CO2分压的持 究将重点放在海洋生物泵的过程上 续增高,海洋表层的溶解泵趋于饱和,此时,生物泵过 2海洋生物泵的源起 程却在持续不断地工作,因此,海洋生物泵日益成为 科学家的研究热点。 海洋碳主要有3种存在形式:溶解无机碳(DC) 溶解有机碳(DOC)和颗粒有机碳(POC),其大致比例 海洋生物泵的定义 是2000:38:1(DC:37000G1-21,DOC:685G31 海洋生物泵( biological carbon pump,BCP),是指 POC:13~23G10)。生物体产生和持有的碳主要为以一系列海洋生物为介质,将碳从大气层传输到海洋 DC和POC,基本上都是通过初级生产过程实现的。深层的过程。生存在海洋上层水体的生物通过光合 收稿日期:2016-01-20;修订日期:2016-03-31 基金项目:国家重点基础研究发展计划(2015C1954002);全球变化与海气相互作用专项(GAS-03-01-03-03);教育部新世纪优秀人才计划(NCET 12-1065);国家自然科学基金(91128212,41176136,41276124,41306118 作者简介:孙军(19 甘肃省华亭县人,教授,从事海洋生态学研究。 E-mail: phytoplankton@163
书 第３８卷 第４期 海 洋 学 报 Ｖｏｌ．３８，Ｎｏ．４ ２０１６年４月 ＨａｉｙａｎｇＸｕｅｂａｏ Ａｐｒｉｌ２０１６ 孙军，李晓倩，陈建芳，等．海洋生物泵研究进展［Ｊ］．海洋学报，２０１６，３８（４）：１—２１，ｄｏｉ：１０．３９６９／ｊ．ｉｓｓｎ．０２５３４１９３．２０１６．０４．００１ ＳｕｎＪｕｎ，ＬｉＸｉａｏｑｉａｎ，ＣｈｅｎＪｉａｎｆａｎｇ，ｅｔａｌ．Ｐｒｏｇｒｅｓｓｉｎｏｃｅａｎｉｃｂｉｏｌｏｇｉｃａｌｐｕｍｐ［Ｊ］．ＨａｉｙａｎｇＸｕｅｂａｏ，２０１６，３８（４）：１—２１，ｄｏｉ： １０．３９６９／ｊ．ｉｓｓｎ．０２５３４１９３．２０１６．０４．００１ 海洋生物泵研究进展 孙军１，２，李晓倩１，２，陈建芳３，４，郭术津１，２ （１．天津科技大学 海洋与环境学院，天津 ３００４５７；２．天津科 技 大 学 天 津 市 海 洋 资 源 与 化 学 重 点 实 验 室，天 津 ３００４５７；３．国家海洋局第二海洋研究所 国家海洋局海洋生态系统与生物地球化学实验室，浙江 杭州 ３１００１２；４．国 家海洋局第二海洋研究所，卫星海洋环境动力学国家重点实验室，浙江 杭州３１００１２） 收稿日期：２０１６０１２０；修订日期：２０１６０３３１。 基金项目：国家重点基础研究发展计划（２０１５ＣＢ９５４００２）；全球变化与海气相互作用专项（ＧＡＳＩ０３０１０３０３）；教育部新世纪优秀人才计划（ＮＣＥＴ １２１０６５）；国家自然科学基金（９１１２８２１２，４１１７６１３６，４１２７６１２４，４１３０６１１８）。 作者简介：孙军 （１９７２—），甘肃省华亭县人，教授，从事海洋生态学研究。Ｅｍａｉｌ：ｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎ＠１６３．ｃｏｍ 摘要：海洋生物泵是以一系列海洋生物为介质将大气中的碳输运到海洋深层的过程，是海洋碳循环 的重要组成部分以及未来的研究重点。本文系统地描述了海洋生物泵碳汇几个主要阶段：浮游植物 沉降，浮游动物粪球颗粒沉降，透明胞外聚合颗粒物（ＴＥＰ）沉降和海雪沉降以及碳酸盐反向泵过程。 同时，本文对南海生物泵的研究进展进行简要介绍，服务于中国海碳循环。 关键词：生物泵；南海；碳循环 中图分类号：Ｑ９４８．８ 文献标志码：Ａ 文章编号：０２５３４１９３（２０１６）０４０００１２１ １ 引言 目前，人为活动造成大气 ＣＯ２ 的持续增高，全球 海洋逐渐变暖，海洋生物泵过程受到严重影响。海洋 生物泵是未来大气 ＣＯ２ 的最终归宿，将大气中的无 机碳通过光合作用生成有机碳，再通过物理下沉、溶 解混合以及生物摄食和分解等过程最终将碳运输到 海洋底层，是海洋碳循环的重要组成部分，对于研究 全球气候具有重要贡献。因此，未来海洋碳循环的研 究将重点放在海洋生物泵的过程上。 ２ 海洋生物泵的源起 海洋碳主要有３种存在形式：溶解无机碳（ＤＩＣ）、 溶解有机碳（ＤＯＣ）和颗粒有机碳（ＰＯＣ），其大致比例 是２０００∶３８∶１（ＤＩＣ：３７０００Ｇｔ［１—２］，ＤＯＣ：６８５Ｇｔ［３］， ＰＯＣ：１３～２３Ｇｔ［４］）。生物体产生和持有的碳主要为 ＤＯＣ和ＰＯＣ，基本上都是通过初级生产过程实现的。 基于海洋对大气 ＣＯ２ 的调节能力，海洋碳循环主要 受两种机制调控：溶解泵（ｓｏｌｕｂｉｌｉｔｙｐｕｍｐ，又称物理 化学泵）和生物泵（ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌｐｕｍｐ）。溶解泵是一个 生物地球化学概念，是将溶解无机碳从海洋表层传输 到海洋体系中的过程。生物泵是以一系列生物为介 质，通过光合作用将大气中的无机碳转化为有机碳， 之后在食物网内转化、物理混合、输送及沉降将碳从 真光层传输到深层中的过程。在早期碳循环研究中， 溶解泵受到极大的重视，但随着大气 ＣＯ２ 分压的持 续增高，海洋表层的溶解泵趋于饱和，此时，生物泵过 程却在持续不断地工作，因此，海洋生物泵日益成为 科学家的研究热点。 ３ 海洋生物泵的定义 海洋生物泵（ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌｃａｒｂｏｎｐｕｍｐ，ＢＣＰ），是指 以一系列海洋生物为介质，将碳从大气层传输到海洋 深层的过程。生存在海洋上层水体的生物通过光合
2 海洋学报38卷 作用将CO2固定为颗粒有机碳(POC),再通过一系列的需要,浮游植物细胞必须停留在海洋上层水体接受 的食物网过程,将颗粒有机物质包括死亡的生物体、光照,因此浮游植物经过长期的进化衍生出各种机制 植物碎屑和聚合颗粒物质从上层水体运输到下层水来抵御沉降 体的过程,是全球碳循环的重要组成部分。 4.1.Ⅰ浮游植物抵御沉降的机制 海洋生物泵的过程 4.1.1.1形成凝聚体或链状群体 浮游植物细胞在生长过程中会分泌多糖组分的 海洋生物泵主要分为3个阶段:第一阶段,浮游胞外黏液,这种物质具有黏性,可以将浮游植物细 植物通过光合作用将CO固定为有机碳的过程。同胞互相黏连形成凝聚体。凝聚体比较蓬松,内部填充 时,一些海洋生物会将海水中充足的钙离子和溶解碳大量水分,因此会将浮游植物凝聚体的平均密度降 酸盐(碳酸根和碳酸氢根)结合形成碳酸钙(CaCO3)低(;但同时,凝聚体的体积大于浮游植物细胞。根 颗粒物作为自己身体的一部分,这将改变海水碳酸盐据斯托克公式,当这种密度降低带来的效应超过体 体系直接作用于海洋对大气CO2的吸收;第二阶段,积增加带来的效应时,会表现为浮游植物沉降速率的 在海洋真光层,这些通过CO2形成的海洋生物有机降低。但是,如果浮游植物凝聚体吸附其他的高密度 碳和CaCO在真光层进一步通过生态系统的物质循碎屑,会导致凝聚体平均密度上升,沉降速率就会 环再分解为CO2,但是有一部分海洋生物来源的颗粒增大。 物通过沉降向海底输送,这其中主要由以下几条途 很多硅藻物种可以通过角或刺等突出物结构连 径:(1)浮游植物细胞直接沉降,尤其是大细胞、群体接形成链状群体。根据斯托克公式,当链状群体的等 的和链状的浮游植物死亡后快速沉降至海底;(2)浮效密度等于或接近浮游植物细胞密度时,其沉降速率 游植物被浮游动物摄食,变成浮游动物的粪球颗粒,会加大;如果等效密度明显小于浮游植物细胞密度, 迅速沉降至海底;(3)浮游植物细胞会产生胞外多糖则沉降速率可能会减小。因此,浮游植物细胞的沉 分泌物,在物理、化学和生物作用形成胶体状的透明降速率由尺寸和密度共同决定,比如 Peperzak研究发 胞外聚合颗粒物( transparent exopolymer particle,现,长链的浮动弯角藻( Eucam pia zoodiacus)和斯氏 TEP),后者吸附聚集各种有机或无机颗粒物碎屑形根管藻( Rhizosolenia stouter forthii)沉降速率反而与 成凝聚体沉降至海底;(4)浮游植物及其碎屑、动物、链长呈反比[0。但由于细胞密度难以测量,细胞的 微生物和粪球颗粒等其他有机物聚合在一起形成大尺寸比较容易测得,因此前人的研究多集中于浮游植 于500μm的有机物即海雪,在重力作用下沉降至海物沉降速率和细胞尺寸的关系上。如果忽略对细胞 底;第三阶段,最终这些生物形成的颗粒物到达海洋密度的考虑,那么对浮游植物沉降速率的认识将是不 底层,这样这些生源的碳会封存几千年以上,真正意全面的 义上降低了大气中的CO2。值得一提的是,形成碳酸4.1.1.2离子的选择性吸收 钙的海洋生物最终将碳酸钙颗粒物沉降埋藏于海底 浮游植物细胞可以选择性的吸收“重”或“轻”的 的过程又叫碳酸盐反向泵( carbonate counter pump,离子,来改变其细胞密度,从而调节沉降速率。早在 CCP),它是生物泵的一部分,但是,它的作用最终会1948年, Gross和 Zeuthen便提出离子选择性吸收的 向大气中释放CO2。以下就海洋生源颗粒物主要的4理论,他们认为太阳双尾藻( Ditylum brightuellii)可 种沉降途径:浮游植物沉降、浮游动物粪球颗粒沉降、以通过对“轻”离子(Naˉ,Kˉ)选择吸收而替换掉 透明胞外聚合颗粒物沉降和海雪沉降逐一展开介绍。(Ca2-,Mg)等“重”离子来达到上浮的目的 4.Ⅰ浮游植物细胞直接沉降 Anderson和 Sweeney也用实验证明在双尾藻细胞中 浮游植物是海洋中重要的初级生产者,通过光合确实存在对Na和K+的选择吸收,会让细胞密度有 作用吸收(O生产有机物,在全球海洋元素循环中一定程度的减小[1。Kahn和 Swift研究发现在甲藻 发挥重要作用。浮游植物在其生长过程中,由于细胞物种夜光梨甲藻( Pyrocystis noctiluca)中也存在这种 积累蛋白质、核酸等物质,细胞密度大于海水,因此在现象1 重力作用下会有沉降的趋势。浮游植物的沉降是海4.1.1.3油脂的积累 洋上层有机碳向深层水体迁移的主要途径,是海洋生 浮游植物细胞质中含有蛋白质、碳酸盐和核酸等 物碳汇的主要组成部分。但是,由于进行光合作用比海水密度大的物质;另外,像颗石藻和硅藻等类群
作用将ＣＯ２ 固定为颗粒有机碳（ＰＯＣ），再通过一系列 的食物网过程，将颗粒有机物质包括死亡的生物体、 植物碎屑和聚合颗粒物质从上层水体运输到下层水 体的过程，是全球碳循环的重要组成部分。 ４ 海洋生物泵的过程 海洋生物泵主要分为３个阶段：第一阶段，浮游 植物通过光合作用将 ＣＯ２ 固定为有机碳的过程。同 时，一些海洋生物会将海水中充足的钙离子和溶解碳 酸盐（碳酸根和碳酸氢根）结合形成碳酸钙（ＣａＣＯ３） 颗粒物作为自己身体的一部分，这将改变海水碳酸盐 体系直接作用于海洋对大气 ＣＯ２ 的吸收；第二阶段， 在海洋真光层，这些通过 ＣＯ２ 形成的海洋生物有机 碳和ＣａＣＯ３ 在真光层进一步通过生态系统的物质循 环再分解为ＣＯ２，但是有一部分海洋生物来源的颗粒 物通过沉降向海底输送，这其中主要由以下几条途 径：（１）浮游植物细胞直接沉降，尤其是大细胞、群体 的和链状的浮游植物死亡后快速沉降至海底；（２）浮 游植物被浮游动物摄食，变成浮游动物的粪球颗粒， 迅速沉降至海底；（３）浮游植物细胞会产生胞外多糖 分泌物，在物理、化学和生物作用形成胶体状的透明 胞外 聚 合 颗 粒 物 （ｔｒａｎｓｐａｒｅｎｔｅｘｏｐｏｌｙｍｅｒｐａｒｔｉｃｌｅ， ＴＥＰ），后者吸附聚集各种有机或无机颗粒物碎屑形 成凝聚体沉降至海底；（４）浮游植物及其碎屑、动物、 微生物和粪球颗粒等其他有机物聚合在一起形成大 于５００μｍ的有机物即海雪，在重力作用下沉降至海 底；第三阶段，最终这些生物形成的颗粒物到达海洋 底层，这样这些生源的碳会封存几千年以上，真正意 义上降低了大气中的ＣＯ２。值得一提的是，形成碳酸 钙的海洋生物最终将碳酸钙颗粒物沉降埋藏于海底 的过程又叫碳酸盐反向泵（ｃａｒｂｏｎａｔｅｃｏｕｎｔｅｒｐｕｍｐ， ＣＣＰ），它是生物泵的一部分，但是，它的作用最终会 向大气中释放ＣＯ２。以下就海洋生源颗粒物主要的４ 种沉降途径：浮游植物沉降、浮游动物粪球颗粒沉降、 透明胞外聚合颗粒物沉降和海雪沉降逐一展开介绍。 ４．１ 浮游植物细胞直接沉降 浮游植物是海洋中重要的初级生产者，通过光合 作用吸收 ＣＯ２ 生产有机物，在全球海洋元素循环中 发挥重要作用。浮游植物在其生长过程中，由于细胞 积累蛋白质、核酸等物质，细胞密度大于海水，因此在 重力作用下会有沉降的趋势。浮游植物的沉降是海 洋上层有机碳向深层水体迁移的主要途径，是海洋生 物碳汇的主要组成部分［５］。但是，由于进行光合作用 的需要，浮游植物细胞必须停留在海洋上层水体接受 光照，因此浮游植物经过长期的进化衍生出各种机制 来抵御沉降。 ４．１１ 浮游植物抵御沉降的机制 ４．１．１．１ 形成凝聚体或链状群体 浮游植物细胞在生长过程中会分泌多糖组分的 胞外黏液［６］，这种物质具有黏性，可以将浮游植物细 胞互相黏连形成凝聚体。凝聚体比较蓬松，内部填充 大量水分，因此会将浮游植物凝聚体的平均密度降 低［７］；但同时，凝聚体的体积大于浮游植物细胞。根 据斯托克公式［８］，当这种密度降低带来的效应超过体 积增加带来的效应时，会表现为浮游植物沉降速率的 降低。但是，如果浮游植物凝聚体吸附其他的高密度 碎屑，会导致凝聚体平均密度上升，沉降速率就会 增大。 很多硅藻物种可以通过角或刺等突出物结构连 接形成链状群体。根据斯托克公式，当链状群体的等 效密度等于或接近浮游植物细胞密度时，其沉降速率 会加大；如果等效密度明显小于浮游植物细胞密度， 则沉降速率可能会减小［９］。因此，浮游植物细胞的沉 降速率由尺寸和密度共同决定，比如Ｐｅｐｅｒｚａｋ研究发 现，长链的浮动弯角藻（犈狌犮犪犿狆犻犪狕狅狅犱犻犪犮狌狊）和斯氏 根管藻（犚犺犻狕狅狊狅犾犲狀犻犪狊狋狅犾狋犲狉犳狅狉狋犺犻犻）沉降速率反而与 链长呈反比［１０］。但由于细胞密度难以测量，细胞的 尺寸比较容易测得，因此前人的研究多集中于浮游植 物沉降速率和细胞尺寸的关系上。如果忽略对细胞 密度的考虑，那么对浮游植物沉降速率的认识将是不 全面的。 ４．１．１．２ 离子的选择性吸收 浮游植物细胞可以选择性的吸收“重”或“轻”的 离子，来改变其细胞密度，从而调节沉降速率。早在 １９４８年，Ｇｒｏｓｓ和Ｚｅｕｔｈｅｎ便提出离子选择性吸收的 理论，他们认为太阳双尾藻（犇犻狋狔犾狌犿犫狉犻犵犺狋狑犲犾犾犻犻）可 以通过 对“轻”离 子（Ｎａ＋ ，Ｋ＋ ）选 择 吸 收 而 替 换 掉 （Ｃａ２＋ ，Ｍｇ２＋ ）等 “重”离 子 来 达 到 上 浮 的 目 的［１１］。 Ａｎｄｅｒｓｏｎ和Ｓｗｅｅｎｅｙ也用实验证明在双尾藻细胞中 确实存在对 Ｎａ＋ 和 Ｋ＋ 的选择吸收，会让细胞密度有 一定程度的减小［１２］。Ｋａｈｎ和Ｓｗｉｆｔ研究发现在甲藻 物种夜光梨甲藻（犘狔狉狅犮狔狊狋犻狊狀狅犮狋犻犾狌犮犪）中也存在这种 现象［１３］。 ４．１．１．３ 油脂的积累 浮游植物细胞质中含有蛋白质、碳酸盐和核酸等 比海水密度大的物质；另外，像颗石藻和硅藻等类群 ２ 海洋学报 ３８卷
4期孙军等:海洋生物泵研究进展 具有碳酸钙外壳和硅质外壳等高密度的细胞结构 因此,正常来讲浮游植物的细胞密度理应大于海水 为停留在上层水体,浮游植物细胞可以通过油脂的积 累来降低密度[。油脂可以占到浮游植物细胞干质 量的2%~20%,在衰亡的细胞中可能会占到 40%1-1。研究发现,绿藻 Botryococcus可以通过油 大型蓝藻( Float 甲藻(Swim) 脂的积累来获得上浮。但也有研究认为,有些浮 游植物如硅藻物种,单纯通过油脂的积累来达到上浮 是比较困难的 4.1.1.4气泡调节 微型/微微型 蓝细菌可以在原生质内产生气泡( gas voleocu) 来降低细胞的密度,从而在水体中漂浮,甚至在表层 水体垂向速率/m.s1 形成水华。这种结构在很多淡水湖藻类细胞里含有, 图1海洋不同类群浮游植物沉降速率比较L 如 Anabaena flosaquae、 Microcystis aeruginosa2 ig. 1 Sinking rates of various phytoplankton group in Planktothrix sp.[21、 Anabaena lemmermanni2等 Walsby系统地总结了气泡在调节浮游植物沉降中的 作用。浮游细胞通过气泡可以很有效的调节细胞物质在水体中沉降的理论基础。然而,该公式在应用 密度,这在蓝藻中也很常見-。在铁氏束毛藻的到浮游植物沉降的研究中需要谨慎对待,因为浮游植 群体束丝间,也含有气泡2,这可能是光合作用产生物形态不是简单的球体,另外,其生物特性产生的沉 的O2气泡,使藻束能够上浮。这是不同于细胞内气降速率的变化也不是用公式计算可以解决的。浮游 泡的一种调节方式 植物细胞个体微小,且沉降缓慢,直接测量它们的沉 4.1.1.5细胞的运动性 降速率比较困难。因此,需要借助其他间接的方法来 有些浮游植物类群如甲藻具有鞭毛,可以自主运进行测定。同测定浮游植物的生长率一样,其沉降速 动。 Pitcher等通过现场实验发现,当浮游植物群落以率也是通过对其群体的沉降速率测定来获得的。目 鞭毛藻为主时,沉降速率明显小于以硅藻为主的群落前常见的浮游植物沉降速率测定方法有如下几种。 的沉降速率[。研究显示,微型鞭毛藻的游动速率4.1.2.1显微镜直接观测法 为3~30m/s;尺寸大一些的甲藻,如梭角藻和原多 这是一种最原始的方法,早在20世纪30年代就 甲藻[38-以及裸甲藻和舌甲藻移动速率可以高达已经使用¤,利用倒置显微镜直接观测细胞沉降 00~500gm/50;大的团藻群体可以高达(图2)。该方法比较直观,但操作工作量大,需要每隔 lmm/s3]。总之,不同浮游植物类群的运动性具有一定时间对视野进行扫描式观测;同时,由于显微镜 差异,其调节沉降的能力也不同(图1)。 操作对稳定性有很高的要求,该方法不适宜现场 4.L.2沉降速率的测定方法 使用。 浮游植物快速的沉降是碳汇的主要途径,而慢速4.1.2.2荧光检测法 的沉降会导致浮游植物细胞被细菌裂解或浮游动物 最早由 Steele和 Yentsch「3提出,随后 Eppley 摄食,这样浮游植物的有机碳会停留在海洋上层水体等1和 Titman进行了改进。该方法通过将浮游 再循环,对于碳汇贡献较小口。因此,浮游植物细胞植物细胞注入沉降柱上端,然后检测沉降柱下端浮游 的沉降速率对于碳汇效率是一个非常重要的影响因植物细胞开始出现的时间,计算其沉降速率(图3) 素,了解其沉降速率对于我们了解碳汇具有重要意 相对于早期的显微镜直接观测法2-3,该方法 义。1851年, Stokes提出了著名的斯托克公式: 更加方便和灵敏,同时可以应用于现场状况,但由于 ce,=gl2(p-pn)(18n)-, (1)测定叶绿素需要现场海水中浮游植物细胞丰度超过 式中,t,为沉降速率,g为重力加速度(g=9.8081一定阈值,即对生物量有一定要求,因此该方法可能 m/s2),d为球体的直径,A和p分别为球体和液体限制于水华状态下应用。另外,虽然减省了显微镜 的密度,为液体的黏性。该公式被作为研究颗粒观测法繁冗的操作,但该方法丢失了很多其他的信
具有碳酸钙外壳和硅质外壳等高密度的细胞结构。 因此，正常来讲浮游植物的细胞密度理应大于海水。 为停留在上层水体，浮游植物细胞可以通过油脂的积 累来降低密度［１４］。油脂可以占到浮游植物细胞干质 量的 ２％ ～２０％，在 衰 亡 的 细 胞 中 可 能 会 占 到 ４０％［１５－１６］。研究发现，绿藻犅狅狋狉狔狅犮狅犮犮狌狊可以通过油 脂的积累来获得上浮［１７］。但也有研究认为，有些浮 游植物如硅藻物种，单纯通过油脂的积累来达到上浮 是比较困难的［１８］。 ４．１．１．４ 气泡调节 蓝细菌可以在原生质内产生气泡（ｇａｓｖｏｌｅｏｃｕ）， 来降低细胞的密度，从而在水体中漂浮，甚至在表层 形成水华。这种结构在很多淡水湖藻类细胞里含有， 如犃狀犪犫犪犲狀犪犳犾狅狊犪狇狌犪犲［１９］、犕犻犮狉狅犮狔狊狋犻狊犪犲狉狌犵犻狀狅狊犪［２０］、 犘犾犪狀犽狋狅狋犺狉犻狓 ｓｐ． ［２１］、犃狀犪犫犪犲狀犪犾犲犿犿犲狉犿犪狀狀犻［２２］ 等。 Ｗａｌｓｂｙ系统地总结了气泡在调节浮游植物沉降中的 作用［２３］。浮游细胞通过气泡可以很有效的调节细胞 密度，这在蓝藻中也很常见［２４—２５］。在铁氏束毛藻的 群体束丝间，也含有气泡［２６］，这可能是光合作用产生 的 Ｏ２ 气泡，使藻束能够上浮。这是不同于细胞内气 泡的一种调节方式。 ４．１．１．５ 细胞的运动性 有些浮游植物类群如甲藻具有鞭毛，可以自主运 动。Ｐｉｔｃｈｅｒ等通过现场实验发现，当浮游植物群落以 鞭毛藻为主时，沉降速率明显小于以硅藻为主的群落 的沉降速率［２７］。研究显示，微型鞭毛藻的游动速率 为３～３０μｍ／ｓ；尺寸大一些的甲藻，如梭角藻和原多 甲藻［２８—２９］以及裸甲藻和舌甲藻移动速率可以高达 ２００～５００ μｍ／ｓ［３０］；大 的 团 藻 群 体 可 以 高 达 １ｍｍ／ｓ［３１］。总之，不同浮游植物类群的运动性具有 差异，其调节沉降的能力也不同（图１）。 ４．１２ 沉降速率的测定方法 浮游植物快速的沉降是碳汇的主要途径，而慢速 的沉降会导致浮游植物细胞被细菌裂解或浮游动物 摄食，这样浮游植物的有机碳会停留在海洋上层水体 再循环，对于碳汇贡献较小［５］。因此，浮游植物细胞 的沉降速率对于碳汇效率是一个非常重要的影响因 素，了解其沉降速率对于我们了解碳汇具有重要意 义。１８５１年，Ｓｔｏｋｅｓ提出了著名的斯托克公式： 狑ｓ ＝犵犱２（ρｃ －ρｗ）（１８η）－１， （１） 式中，狑ｓ 为沉降速率，犵 为重力加速度（犵＝９．８０８１ ｍ／ｓ２），犱为球体的直径，ρｃ 和ρｗ 分别为球体和液体 的密度，η为液体的黏性［８］。该公式被作为研究颗粒 图１ 海洋不同类群浮游植物沉降速率比较［９］ Ｆｉｇ．１ Ｓｉｎｋｉｎｇｒａｔｅｓｏｆｖａｒｉｏｕｓｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎｇｒｏｕｐｉｎ ｔｈｅｏｃｅａｎ［９］ 物质在水体中沉降的理论基础。然而，该公式在应用 到浮游植物沉降的研究中需要谨慎对待，因为浮游植 物形态不是简单的球体，另外，其生物特性产生的沉 降速率的变化也不是用公式计算可以解决的。浮游 植物细胞个体微小，且沉降缓慢，直接测量它们的沉 降速率比较困难。因此，需要借助其他间接的方法来 进行测定。同测定浮游植物的生长率一样，其沉降速 率也是通过对其群体的沉降速率测定来获得的。目 前常见的浮游植物沉降速率测定方法有如下几种。 ４．１．２．１ 显微镜直接观测法 这是一种最原始的方法，早在２０世纪３０年代就 已经使用［３２—３６］，利用倒置显微镜直接观测细胞沉降 （图２）。该方法比较直观，但操作工作量大，需要每隔 一定时间对视野进行扫描式观测；同时，由于显微镜 操作对 稳 定 性 有 很 高 的 要 求，该 方 法 不 适 宜 现 场 使用。 ４．１．２．２ 荧光检测法 最早 由 Ｓｔｅｅｌｅ和 Ｙｅｎｔｓｃｈ［３７］提 出，随 后 Ｅｐｐｌｅｙ 等［３８］和 Ｔｉｔｍａｎ［３９］进行了改进。该方法通过将浮游 植物细胞注入沉降柱上端，然后检测沉降柱下端浮游 植物细胞开始出现的时间，计算其沉降速率（图３）。 相对于早期的显微镜直接观测法［３２—３４］，该方法 更加方便和灵敏，同时可以应用于现场状况，但由于 测定叶绿素需要现场海水中浮游植物细胞丰度超过 一定阈值，即对生物量有一定要求，因此该方法可能 只限制于水华状态下应用。另外，虽然减省了显微镜 观测法繁冗的操作，但该方法丢失了很多其他的信 ４期 孙军等：海洋生物泵研究进展 ３
海洋学报38卷 降后收集的水样,获得不同物种的沉降信息。目前为 「 止, SETCOL方法是作为海洋生态学现场测量浮游植 物沉降速率的一种常用手段[0.4-。近些年来,随 着研究的深入,陆续有几种新的测定浮游植物沉降速 率的方法被发明4-,然而这些方法都由于复杂的 沉降室 仪器或操作过程而不适宜用于现场的研究,大多被应 用于室内研究 4.L.3浮游植物沉降速率的影响因素 4.1.3.1生理状态 早在1960年, Steele通过实验发现,在衰亡状态 下的中肋骨条藻的培养液中加入营养盐后,其沉降速 率会明显降低;1967年, Eppley发现,布氏双尾藻 在衰亡状态下沉降速率是生长状态下的3~4倍; 图2显微镜直接观察法测沉降速率 1991年, Passow发现,海链藻在生长活跃状态下沉降 Fig 2 Direct observation of phytoplankton sedimentation h inverted microscope 34J 速率低于1m/d,在衰亡状态下则高达 1996年,Mug{i发现,幅环藻( Actinocyclus sp.)的培 养液在加入铁盐后生理状态良好时,其沉降速率明显 冷却水 较缺铁时低幻。因此,大量的室内实验结果显示,浮 游植物细胞的沉降速率与细胞的生理活性有关:当细 胞处于指数生长期时,生理状态最好,沉降速率最慢 当其处于衰亡期时,生理状态最差,沉降速率最 水柱顶层 快2,15,3,-(图5) 4.1.3.2光照 循环水 Bienfang在亚热带海域的研究发现,浮游植物细 沉降柱遮光部分 胞在晚间的沉降速率是白天的两倍3。很多其他的 研究也发现,在低的日照强度下,浮游植物沉降速率 会增加[53-5 4.1.3.3营养盐 沉降柱透光部分 1976年, Titman通过室内实验发现, 和 Scenedesmus quadricauda四株藻在营养盐缺乏的 条件下,细胞沉降速率明显高于营养盐充分条件下的 沉降速率 图3荧光检测法测沉降速率 除了N、P和Si等大量元素外,微量元素Fe等营 Fig. 3 Measuring phytoplankton sinking rates with a fluorometer吗 养盐成分对沉降速率也有影响。1996年,亚北极太 平洋海域的施铁实验显示,相对于施铁海域,未施铁 息,比如细胞的形态信息 海域硅藻的沉降速率更大[;南大洋施铁实验也证 1.1.2.3沉降柱( SETCOL)法 实施铁可以让浮游植物沉降速率减小[ 这是一种通过测定一定时间内沉降柱中浮游植4.1.3.4细胞形态 物生物量的变化来计算其沉降速率的方法(图4),由 McNown模拟浮游植物细胞不同形态的金属片 bienfang创立 在油液中的沉降,发现沉降速率存在差异5;随后, 本方法的特点,操作简单,系统误差较小。另外, Hutchinson和 Komar对圆柱体形态[3、 Davey和 相对其他方法,该方法可以通过镜检沉降柱不同段沉 Walsby对链珠状形态[、 Padisak对多种不同浮游植
图２ 显微镜直接观察法测沉降速率［３４］ Ｆｉｇ．２ Ｄｉｒｅｃｔｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎｏｆｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎｓｅｄｉｍｅｎｔａｔｉｏｎ ｗｉｔｈｉｎｖｅｒｔｅｄｍｉｃｒｏｓｃｏｐｅ［３４］ 图３ 荧光检测法测沉降速率［３８］ Ｆｉｇ．３ Ｍｅａｓｕｒｉｎｇｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎｓｉｎｋｉｎｇｒａｔｅｓｗｉｔｈａ ｆｌｕｏｒｏｍｅｔｅ［３８］ 息，比如细胞的形态信息。 ４．１．２．３ 沉降柱（ＳＥＴＣＯＬ）法 这是一种通过测定一定时间内沉降柱中浮游植 物生物量的变化来计算其沉降速率的方法（图４），由 Ｂｉｅｎｆａｎｇ创立［４０］。 本方法的特点，操作简单，系统误差较小。另外， 相对其他方法，该方法可以通过镜检沉降柱不同段沉 降后收集的水样，获得不同物种的沉降信息。目前为 止，ＳＥＴＣＯＬ方法是作为海洋生态学现场测量浮游植 物沉降速率的一种常用手段［１０，４１—４３］。近些年来，随 着研究的深入，陆续有几种新的测定浮游植物沉降速 率的方法被发明［４４—４６］，然而这些方法都由于复杂的 仪器或操作过程而不适宜用于现场的研究，大多被应 用于室内研究。 ４．１３ 浮游植物沉降速率的影响因素 ４．１．３．１ 生理状态 早在１９６０年，Ｓｔｅｅｌｅ通过实验发现，在衰亡状态 下的中肋骨条藻的培养液中加入营养盐后，其沉降速 率会明显降低［３７］；１９６７年，Ｅｐｐｌｅｙ发现，布氏双尾藻 在衰亡状态下沉降速率是生长状态下的３～４倍［３８］； １９９１年，Ｐａｓｓｏｗ发现，海链藻在生长活跃状态下沉降 速率低于１ｍ／ｄ，在衰亡状态下则高达５０ｍ／ｄ［４７］； １９９６年，Ｍｕｇｇｌｉ发现，幅环藻（犃犮狋犻狀狅犮狔犮犾狌狊ｓｐ．）的培 养液在加入铁盐后生理状态良好时，其沉降速率明显 较缺铁时低［４８］。因此，大量的室内实验结果显示，浮 游植物细胞的沉降速率与细胞的生理活性有关：当细 胞处于指数生长期时，生理状态最好，沉降速率最慢； 当其 处 于 衰 亡 期 时，生 理 状 态 最 差，沉 降 速 率 最 快［１２，１５，３７，４９—５１］（图５）。 ４．１．３．２ 光照 Ｂｉｅｎｆａｎｇ在亚热带海域的研究发现，浮游植物细 胞在晚间的沉降速率是白天的两倍［５２］。很多其他的 研究也发现，在低的日照强度下，浮游植物沉降速率 会增加［５３—５５］。 ４．１．３．３ 营养盐 １９７６年，Ｔｉｔｍａｎ通过室内实验发现，犃狊狋犲狉犻狅狀犲犾犾犪 犳狅狉犿狅狊犪、犕犲犾狅狊犻狉犪犪犵犪狊狊犻狕犻犻、犆狔犮犾狅狋犲犾犾犪犿犲狀犲犵犺犻狀犻犪狀犪 和犛犮犲狀犲犱犲狊犿狌狊狇狌犪犱狉犻犮犪狌犱犪 四株藻在营养盐缺乏的 条件下，细胞沉降速率明显高于营养盐充分条件下的 沉降速率［５６］。 除了 Ｎ、Ｐ和Ｓｉ等大量元素外，微量元素Ｆｅ等营 养盐成分对沉降速率也有影响。１９９６年，亚北极太 平洋海域的施铁实验显示，相对于施铁海域，未施铁 海域硅藻的沉降速率更大［４８］；南大洋施铁实验也证 实施铁可以让浮游植物沉降速率减小［４２］。 ４．１．３．４ 细胞形态 ＭｃＮｏｗｎ模拟浮游植物细胞不同形态的金属片 在油液中的沉降，发现沉降速率存在差异［５７］；随后， Ｈｕｔｃｈｉｎｓｏｎ和 Ｋｏｍａｒ对圆柱体形态［５８—５９］、Ｄａｖｅｙ和 Ｗａｌｓｂｙ对链珠状形态［６０］、Ｐａｄｉｓｋ对多种不同浮游植 ４ 海洋学报 ３８卷
4期孙军等:海洋生物泵研究进展 物细胞形态的沉降速率都进行了实验,研究均证率。另外,像细胞的沉降角度等也会对其沉降速率有 实,细胞形态能够明显影响浮游植物细胞的沉降速影响。 沉降柱总体积(=V++v V上段沉降柱体积 中段沉降柱体积 V下段沉降柱体积 b沉降前柱内平均生物量浓度 b,沉降后柱内平均生物量浓度 B沉降前柱内总生物量(=bV Ba,沉降后柱内总生物量(=bF) B沉降柱内平均总生物量[=号(Bn+B,) b沉降后柱上段生物量浓度 b沉降后柱下段生物量浓度 B总上浮生物量(=bV) B,总下沉生物量[=Vb-(b。+bn)/21 H沉降柱高度 沉降时间 y平均沉降速率(md) 4A平均上浮速率(md 图4 SETCOL法测沉降速率示意图 Fig. 4 Measuring phytoplankton sinking rates with SETCOL method[ 4oy 其平均密度减小,由斯托克公式可知,密度的减小会 减小沉降速率 4.1.3.5水体运动 沉降速率 作为缺乏运动能力的浮游植物来说,水流对他们 的影响不可避免。在水体中,浮游植物细胞的沉降速 率受两个因素影响:本身的沉降速率和水流运动的速 率,两者结合起来才是其实际的沉降速率。多数观点 生理状态 认为,水体的扰动可以保持浮游植物细胞停留在上层 水体,也就是降低其沉降速率-6。但也有研究发 图5浮游植物细胞沉降速率与生理状态关系图 现,水体扰动有时可能不利于浮游植物停留在真光 ig. 5 The relationship between phytoplankton physiological state and their sinking rates 层,反而会增加浮游植物细胞的沉降速率 A指数期;B稳定期;C衰亡期 Huisman等研究则发现,浮游植物在扰动大的水体中 A: Logarithmic phase: B: stagnate phase: C: decline phase 沉降速率会降低,而在稳定的水体中则容易达到高的 沉降速率的。 Maxey则认为,从长时间尺度看,在均 海洋浮游植物尤其很多硅藻物种如角毛藻、骨条匀扰动的水体中,浮游植物的平均沉降速率实际是不 藻等是链状群体的,从进化意义上来说链状群体可能受水体影响的,因为水体自身在垂直方向的运动会相 利于其抵御摄食。同时,链状群体间隙一般较大,使互抵消[6
物细胞形态［６１］的沉降速率都进行了实验，研究均证 实，细胞形态能够明显影响浮游植物细胞的沉降速 率。另外，像细胞的沉降角度等也会对其沉降速率有 影响［６２］。 图４ ＳＥＴＣＯＬ法测沉降速率示意图［４０］ Ｆｉｇ．４ ＭｅａｓｕｒｉｎｇｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎｓｉｎｋｉｎｇｒａｔｅｓｗｉｔｈＳＥＴＣＯＬｍｅｔｈｏｄ［４０］ 图５ 浮游植物细胞沉降速率与生理状态关系图 Ｆｉｇ．５ Ｔｈｅｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐｂｅｔｗｅｅｎｐｈｙｔｏｐｌａｎｋｔｏｎｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｓｔａｔｅａｎｄｔｈｅｉｒｓｉｎｋｉｎｇｒａｔｅｓ Ａ 指数期；Ｂ稳定期；Ｃ 衰亡期 Ａ：Ｌｏｇａｒｉｔｈｍｉｃｐｈａｓｅ；Ｂ：ｓｔａｇｎａｔｅｐｈａｓｅ；Ｃ：ｄｅｃｌｉｎｅｐｈａｓｅ 海洋浮游植物尤其很多硅藻物种如角毛藻、骨条 藻等是链状群体的，从进化意义上来说链状群体可能 利于其抵御摄食。同时，链状群体间隙一般较大，使 其平均密度减小，由斯托克公式可知，密度的减小会 减小沉降速率［９］。 ４．１．３．５ 水体运动 作为缺乏运动能力的浮游植物来说，水流对他们 的影响不可避免。在水体中，浮游植物细胞的沉降速 率受两个因素影响：本身的沉降速率和水流运动的速 率，两者结合起来才是其实际的沉降速率。多数观点 认为，水体的扰动可以保持浮游植物细胞停留在上层 水体，也就是降低其沉降速率［６３—６４］。但也有研究发 现，水体扰动有时可能不利于浮游植物停留在真光 层，反 而 会 增 加 浮 游 植 物 细 胞 的 沉 降 速 率［６５—６６］。 Ｈｕｉｓｍａｎ等研究则发现，浮游植物在扰动大的水体中 沉降速率会降低，而在稳定的水体中则容易达到高的 沉降速率［６７］。Ｍａｘｅｙ则认为，从长时间尺度看，在均 匀扰动的水体中，浮游植物的平均沉降速率实际是不 受水体影响的，因为水体自身在垂直方向的运动会相 互抵消［６８］。 ４期 孙军等：海洋生物泵研究进展 ５