丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展（兰州大学）

highlights. paper.edu.cn 第11卷第3期 中国科技论文在线精品论文 Vol 11 No. 3 2018年2月 Highlights of Seieneepaper Online February 2018 丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 毛琳,刘永俊 (1.兰州大学草地农业科技学院,兰州730000; 2.兰州大学生命科学学院,兰州730000) 摘要:丛枝菌根真菌( arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)能与绝大部分陆生植物根系形成基于C、N、P物 质交换的互惠共生体,在促进宿主植物生长、影响生态系统过程、维持生态系统稳定性等方面具有极其重要 的作用,基于近年来的研究成果,本文综述了AMF在促进植物的营养吸收、增强植物的抗逆性、调控生物群 落和元素循环等方面的国内外最新研究进展,并提出今后需重点关注全球变化及人类活动背景下的AMF研究 关键词:微生物学;菌根真菌;综述;生物群落;碳氮循环;全球变化 中图分类号:Q938.1 文献标识码:A 文章编号:1674-2850(2018)03-0236-10 Eco-physiological functions of arbuscular mycorrhizal fungi a review MAO Lin', LIu Yongjun (1. School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University Lanchou 730000. China 2. School of Life Sciences, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China) Abstract: Arbuscular mycorrhizal fungi(AMF) can form mutualistic associations with the roots of most terrestrial plants. Plants supply AMF with C, and in return, fungi increase P and N caputure of their host plants. It is well accepted that AMF are very important in promoting plant growth, influencing ecosystem processes and maintaining ecosystem stability. This paper reviewed the research progress of AMF in promoting nutrient absorption of plants, enhancing the torlerance of plant to stresses, and regulating biotic communities and biochemical cycling, and it proposed that the researches on AMF should take the global changes and anthropogenic activities into account in the future Key words: microbiology; mycorrhizal fungi; review, biotic community: C/N cycling; global change 0引言 AMF是最古老、分布最广的一类菌根真菌,能与约70%~90%的陆生植物物种的根系形成丛枝菌根 (AM)互惠共生体。AMF为专性营养共生菌,它们的碳(C)源完全由宿主植物提供,作为回报 AMF则帮助植物吸收磷(P)、氮(N)等矿质元素2。近年来,AMF受到不同领域研究人员的高度关 注,其生态系统功能已被广泛肯定,它不仅对地上植物有重要的调控作用,在影响生物群落、营养元 素循环、生态系统稳定性等方面也具有极其重要的作用6。本文基于近年来AMF的生理、生态研究成 果,系统地总结AMF在促进植物的营养吸收,増强植物的抗逆性,影响和调控植物及土壤微生物群落 调控C、N、P元素循环等方面的研究进展,以期为今后的AMF研究与应用提供参考。 基金项目:高等学校博士学科点专项科研基金(2013021110005);国家自然科学基金(31570512,31600424):中央高校基本科研业务 费专项资金( Izujbky-2016-84, Izu bky-2017-50) 作者简介:毛琳(1987—),女,博士,主要研究方向:菌根生理生态学 通信联系人:刘永俊,教授,主要研究方向:菌根生理生态学.E-mal: yiliu@ Izu. edu

第11卷 第3期 Vol.11 No.3 2018 年 2 月 February 2018 丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 毛 琳 1 ，刘永俊 2* （1. 兰州大学草地农业科技学院，兰州 730000； 2. 兰州大学生命科学学院，兰州 730000） 摘要：丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）能与绝大部分陆生植物根系形成基于 C、N、P 物 质交换的互惠共生体，在促进宿主植物生长、影响生态系统过程、维持生态系统稳定性等方面具有极其重要 的作用。基于近年来的研究成果，本文综述了 AMF 在促进植物的营养吸收、增强植物的抗逆性、调控生物群 落和元素循环等方面的国内外最新研究进展，并提出今后需重点关注全球变化及人类活动背景下的 AMF研究。 关键词：微生物学；菌根真菌；综述；生物群落；碳氮循环；全球变化 中图分类号：Q938.1 文献标识码：A 文章编号：1674-2850(2018)03-0236-10 Eco-physiological functions of arbuscular mycorrhizal fungi: a review MAO Lin1 , LIU Yongjun2 (1. School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China; 2. School of Life Sciences, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China) Abstract: Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) can form mutualistic associations with the roots of most terrestrial plants. Plants supply AMF with C, and in return, fungi increase P and N caputure of their host plants. It is well accepted that AMF are very important in promoting plant growth, influencing ecosystem processes and maintaining ecosystem stability. This paper reviewed the research progress of AMF in promoting nutrient absorption of plants, enhancing the torlerance of plant to stresses, and regulating biotic communities and biochemical cycling, and it proposed that the researches on AMF should take the global changes and anthropogenic activities into account in the future. Key words: microbiology; mycorrhizal fungi; review; biotic community; C/N cycling; global change 0 引言 AMF 是最古老、分布最广的一类菌根真菌，能与约 70%～90%的陆生植物物种的根系形成丛枝菌根 （AM）互惠共生体[1]。AMF 为专性营养共生菌，它们的碳（C）源完全由宿主植物提供，作为回报， AMF 则帮助植物吸收磷（P）、氮（N）等矿质元素[2]。近年来，AMF 受到不同领域研究人员的高度关 注[3~5]，其生态系统功能已被广泛肯定，它不仅对地上植物有重要的调控作用，在影响生物群落、营养元 素循环、生态系统稳定性等方面也具有极其重要的作用[6~9]。本文基于近年来 AMF 的生理、生态研究成 果，系统地总结 AMF 在促进植物的营养吸收，增强植物的抗逆性，影响和调控植物及土壤微生物群落， 调控 C、N、P 元素循环等方面的研究进展，以期为今后的 AMF 研究与应用提供参考。 基金项目：高等学校博士学科点专项科研基金（20130211120005）；国家自然科学基金（31570512，31600424）；中央高校基本科研业务 费专项资金（lzujbky-2016-84，lzujbky-2017-50） 作者简介：毛琳（1987—），女，博士，主要研究方向：菌根生理生态学 通信联系人：刘永俊，教授，主要研究方向：菌根生理生态学. E-mail: yjliu@lzu.edu.cn

VoL 11 No. 3 February 2018 毛琳等:丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 237 lAMF的营养吸收功能 植物与AMF的互惠共生基础是植物为AMF提供光合产物,而AMF则帮助宿主植物吸收P、N、Zn 等土壤养分。AMF通过大量延伸的根外菌丝,特别是根外菌丝上的吸收菌丝( absorptive hyphae),明 显扩大了宿主植物的营养吸收范围及吸收面积,使植物可以吸收那些根系不能到达区域的矿质营养 11P元素吸收 自20世纪中叶以来,AMF对植物P营养的贡献已被广泛认可,甚至被认为是AMF的最核心功能2。 SMIH等利用 Glomus intraradices和 G. caledonian分别接种3种植物,同时加入3P标记的正磷酸盐 在多数接种处理中发现植物的P吸收完全由菌根途径完成,这说明了AMF在植物P营养吸收方面起着 极其重要的作用。事实上,植物对P元素的需求量很大(约占植物干重的02%),但在多数自然生态系 统中由于土壤P的有效性水平及可流动性均非常低,植物很难直接吸收14,而AMF的根外菌丝可通过 其特异性的磷转运子吸收磷匮乏区以外的无机磷(主要为H2PO),并以多聚磷酸盐( polyphosphate) 的形式转运至植物-真菌膜界面上,再由细胞膜界面的磷转运子转运至宿主植物中0。目前,从AMF中 已克隆得到多种特异性的磷转运子基因,例如从G. versiforme克隆的GPT基因、从G. intraradices 克隆的GPT基因、从G. mosseae克隆的 GmosPT基因,这些转运子基因的成功克隆从另一个角度 证明了AMF具有促进植物P营养吸收的功能。当然,不同种AMF对同种植物的营养吸收促进效应不尽 相同,表现出明显的种间P吸收效率差异性。然而,在新近的一份研究中,研究人员采用分根( split-root) 培养及同位素标记技术,发现 Rhizophagus irregularis单接种时为高P吸收效率)和 Funneliformis mosseae (单接种时为低P吸收效率)同时侵染植物时,F. mosseae的P吸收效率明显上升,而且它介导的植物 P吸收量甚至要高于R. irregularis介导的P吸收量;这一研究结果表明了某种AMF的P吸收效率不仅 受自身属性的影响,也受其他因素包括宿主植物是否被其他AMF侵染的影响。 12N元素吸收 AMF的N吸收功能长期以来一直被忽视,甚至早期研究人员认为植物依赖AM途径吸收N是极其 罕见的现象。然而,越来越多的研究证据表明,AMF的根外菌丝能够帮助植物吸收包括NO、NH以 及一些氨基酸在内的多种无机和有机氮1920。通过同位素标记实验, GOVINDARAJULU等121发现 G. intraradices的根外菌丝从环境中吸收NO5和NH后,会将这些无机氮转化为精氨酸再转运至根内菌 丝中,然后在根内菌丝处精氨酸重新分解释放出NH并将其转运至植物细胞质。更有趣的是, HODGE等 以 Plantago lanceolata为宿主,接种G.hoi及添入N和1C双标记的有机物( Lolium perenne叶片), 发现AMF可以加速有机物的分解并从中获取有机氮:一份类似的研究进一步表明,G.hoi根外菌丝中高 达31%的N来源于上述有机物分解及有机氮吸收途径,而且AMF拥有这种N吸收途径后,对其他宿主 植物的侵染能力也明显增强了。AMF能通过分解有机物来吸收N的这一现象暗示了AMF有一定程度 的腐生性,然而,更多的研究需进一步阐明是否所有的AMF均拥有类似的分解有机物的功能12。同样, 与AMF拥有的特异性磷转运子类似,目前从G. intraradices中克隆到特异性的NH转运子 GintaMa1和 GimA242以及NO转运子和一系列的氨基酸合成酶基因,从 Geosiphon pyriformis中克隆到NH 转运子GpAM、GpAM2及GpAM32n,从G. mosseae中克隆到与细胞膜上氨基酸转运相关的氨基酸 透性酶基因 gmosaaPl28.此外,最近的一份研究表明,二色高粱( Sorghum bicolor)中存在两种AM

Vol.11 No.3 February 2018 毛 琳等：丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 237 1 AMF 的营养吸收功能 植物与 AMF 的互惠共生基础是植物为 AMF 提供光合产物，而 AMF 则帮助宿主植物吸收 P、N、Zn 等土壤养分[10]。AMF 通过大量延伸的根外菌丝，特别是根外菌丝上的吸收菌丝（absorptive hyphae），明 显扩大了宿主植物的营养吸收范围及吸收面积，使植物可以吸收那些根系不能到达区域的矿质营养[11]。 1.1 P 元素吸收 自 20 世纪中叶以来，AMF 对植物 P 营养的贡献已被广泛认可，甚至被认为是 AMF 的最核心功能[12]。 SMITH 等[13]利用 Glomus intraradices 和 G. caledonium 分别接种 3 种植物，同时加入 33P 标记的正磷酸盐， 在多数接种处理中发现植物的 P 吸收完全由菌根途径完成，这说明了 AMF 在植物 P 营养吸收方面起着 极其重要的作用。事实上，植物对 P 元素的需求量很大（约占植物干重的 0.2%），但在多数自然生态系 统中由于土壤 P 的有效性水平及可流动性均非常低，植物很难直接吸收[14]，而 AMF 的根外菌丝可通过 其特异性的磷转运子吸收磷匮乏区以外的无机磷（主要为 – H PO 2 4 ），并以多聚磷酸盐（polyphosphate） 的形式转运至植物−真菌膜界面上，再由细胞膜界面的磷转运子转运至宿主植物中[10]。目前，从 AMF 中 已克隆得到多种特异性的磷转运子基因，例如从 G. versiforme 克隆的 GvPT 基因[15]、从 G. intraradices 克隆的 GiPT 基因[16]、从 G. mosseae 克隆的 GmosPT 基因[17]，这些转运子基因的成功克隆从另一个角度 证明了 AMF 具有促进植物 P 营养吸收的功能。当然，不同种 AMF 对同种植物的营养吸收促进效应不尽 相同，表现出明显的种间 P 吸收效率差异性。然而，在新近的一份研究中，研究人员采用分根（split-root） 培养及同位素标记技术，发现 Rhizophagus irregularis（单接种时为高 P 吸收效率）和 Funneliformis mosseae （单接种时为低 P 吸收效率）同时侵染植物时，F. mosseae 的 P 吸收效率明显上升，而且它介导的植物 P 吸收量甚至要高于 R. irregularis 介导的 P 吸收量[18]；这一研究结果表明了某种 AMF 的 P 吸收效率不仅 受自身属性的影响，也受其他因素包括宿主植物是否被其他 AMF 侵染的影响。 1.2 N 元素吸收 AMF 的 N 吸收功能长期以来一直被忽视，甚至早期研究人员认为植物依赖 AM 途径吸收 N 是极其 罕见的现象[10]。然而，越来越多的研究证据表明，AMF 的根外菌丝能够帮助植物吸收包括 NO3 − 、NH4 + 以 及一些氨基酸在内的多种无机和有机氮[19~20]。通过同位素标记实验，GOVINDARAJULU 等[21]发现 G. intraradices 的根外菌丝从环境中吸收 NO3 − 和 NH4 + 后，会将这些无机氮转化为精氨酸再转运至根内菌 丝中，然后在根内菌丝处精氨酸重新分解释放出 NH4 + 并将其转运至植物细胞质。更有趣的是，HODGE 等[22] 以 Plantago lanceolata 为宿主，接种 G. hoi 及添入 15N 和 13C 双标记的有机物（Lolium perenne 叶片）， 发现 AMF 可以加速有机物的分解并从中获取有机氮；一份类似的研究进一步表明，G. hoi 根外菌丝中高 达 31%的 N 来源于上述有机物分解及有机氮吸收途径，而且 AMF 拥有这种 N 吸收途径后，对其他宿主 植物的侵染能力也明显增强了[23]。AMF 能通过分解有机物来吸收 N 的这一现象暗示了 AMF 有一定程度 的腐生性，然而，更多的研究需进一步阐明是否所有的 AMF 均拥有类似的分解有机物的功能[22]。同样， 与 AMF 拥有的特异性磷转运子类似，目前从 G. intraradices 中克隆到特异性的 NH4 + 转运子 GintAMT1 和 GintAMT2[24~25]以及 NO3 − 转运子和一系列的氨基酸合成酶基因[26]，从 Geosiphon pyriformis 中克隆到 NH4 + 转运子 GpAMT1、GpAMT2 及 GpAMT3[27]，从 G. mosseae 中克隆到与细胞膜上氨基酸转运相关的氨基酸 透性酶基因 GmosAAP1[28]. 此外，最近的一份研究表明，二色高粱（Sorghum bicolor）中存在两种 AM

第11卷第3期 2018年2月 中国科技论文在线精品论文 特异性表达的NH转运子: ShaME3:1和SbAM4,这两种转运子只在形成了丛枝的皮层细胞及其邻近 细胞中表达,而在其他根细胞中不能表达;这种AM特异性诱导的NH转运子在大豆等其他植物中也 存在。上述这些N相关转运子的发现也充分证明了AMF确实拥有N吸收和转运的能力 13微量元素吸收 AMF不仅能显著提高植物对P和N元素的吸收,还能有效地促进植物对Cu、Zn、Fe、K、Cd等微 量元素的吸收2。早在1957年, MoSSEL发现接种AMF后,苹果幼苗生物量明显提高,而且茎叶中 的Cu含量、根叶中的Fe含量及叶中的K和Mg含量均明显高于未接种对照;随后,一系列研究也发现 其他一些AM寄主植物在微量金属元素的吸收能力方面明显强于未接种AMF的对照2。 14AMF营养吸收的生物市场理论 虽然AMF对植物有多方面的营养吸收功能,但并非在任何情况下AMF都能提高植物的营养状况以 及促进植物生长。由于AM是典型的互惠共生体,植物需要付出相应的代价(光合产物)以换取AMF 为其提供的P、N等元素,是一种生物市场的物质交易行为。如果植物给AMF提供的碳源不足,那 么真菌也不会提供足够的P或N给宿主植物,甚至有研究认为植物给AMF的碳供应是AMF为宿主 植物吸收及转运矿质元素的关键触发因素。有研究表明,当植物C限制或土壤N、P养分富足时,AM 共生体的功能表型可从互惠共生转变为兼性共生甚至转变为寄生,即虽然AMF仍能从植物处获得碳 源,但却提供很少量甚至不提供任何矿质元素给宿主植物;在这种情况下,植物与AMF之间的资源交 换模式似乎不符合生物市场理论( biology market theory),这也是为何有些学者质疑AM共生体是否符 合该理论的原因之一例9。此外,需要注意的是,并非所有的AMF在相同的情况下都拥有类似的营养吸 收功能,甚至同一种AMF的不同菌株其营养吸收功能也有一定的差异,表现出明显的种内及种间营养 吸收功能差异性404。 是因为AM共生体具有如此强大的营养吸收功能,AMF可作为一种“生物肥料”的潜在价值已逐 步被认可2。然而,如上所述,由于不同AMF的营养吸收功能有一定的差异性,因此,在推广应用AMF 之前,需进一步评估在特定环境中不同植物-AMF组合的实际效用:此外,在大田情况下许多因素均可 能对AMF菌种或菌群的成功接种产生影响,这也影响了目前AMF的推广应用。尽管如此,随着AMF 营养吸收功能及其促进植物生长机制的进一步阐释以及菌根生物技术的深入发展,可以预测AMF会越 来越广泛地应用于未来有机农业生产中 2AMF增强宿主植物对生物及非生物胁迫的抗性作用 AMF能有效地减轻土传植物病原菌(soil- borne plant pathogens)对宿主植物的感染及损伤 DECLERCK等发现接种AMF能显著降低绿巨人褐腐病原菌( Cylindrocladium spathiphylli)对香蕉根 系的感染,同时显著提高了植物的P含量和生物量,暗示了AMF可能是通过改善植物的营养状况来增 强植物对病原菌的抗性。然而,早期的一份硏究却表明,即使AMF未提高植物的P营养状况,也能降 低病原菌的感染。近期的一些研究表明,不同AMF及菌群对植物抗病原菌能力的影响各异,球囊 霉目( Glomerales)的AMF抗病能力似乎更强48,而且AMF的抗病原菌效应也存在一定程度的植物物 种特异性。从目前已有的证据来看,AMF减轻根系病原菌对植物的损伤机制可能包括:改善宿主植物 的营养状况、AMF与病原菌的竞争作用、改变根系的形态结构、改变根围微生物群落和激活植物的防御 系统等。此外,越来越多的研究证据表明,AMF能通过影响植食性昆虫( insect herbivores)的生理及

第11卷 第3期 2018 年 2 月 中国科技论文在线精品论文 238 特异性表达的 NH4 + 转运子：SbAMT3;1 和 SbAMT4，这两种转运子只在形成了丛枝的皮层细胞及其邻近 细胞中表达，而在其他根细胞中不能表达[29]；这种 AM 特异性诱导的 NH4 + 转运子在大豆等其他植物中也 存在[30]。上述这些 N 相关转运子的发现也充分证明了 AMF 确实拥有 N 吸收和转运的能力。 1.3 微量元素吸收 AMF 不仅能显著提高植物对 P 和 N 元素的吸收，还能有效地促进植物对 Cu、Zn、Fe、K、Cd 等微 量元素的吸收[12]。早在 1957 年，MOSSE[31]发现接种 AMF 后，苹果幼苗生物量明显提高，而且茎叶中 的 Cu 含量、根叶中的 Fe 含量及叶中的 K 和 Mg 含量均明显高于未接种对照；随后，一系列研究也发现 其他一些 AM 寄主植物在微量金属元素的吸收能力方面明显强于未接种 AMF 的对照[32~34]。 1.4 AMF 营养吸收的生物市场理论 虽然 AMF 对植物有多方面的营养吸收功能，但并非在任何情况下 AMF 都能提高植物的营养状况以 及促进植物生长。由于 AM 是典型的互惠共生体，植物需要付出相应的代价（光合产物）以换取 AMF 为其提供的 P、N 等元素，是一种生物市场的物质交易行为[35]。如果植物给 AMF 提供的碳源不足，那 么真菌也不会提供足够的 P 或 N 给宿主植物[36]，甚至有研究认为植物给 AMF 的碳供应是 AMF 为宿主 植物吸收及转运矿质元素的关键触发因素[37]。有研究表明，当植物 C 限制或土壤 N、P 养分富足时，AM 共生体的功能表型可从互惠共生转变为兼性共生甚至转变为寄生[38]，即虽然 AMF 仍能从植物处获得碳 源，但却提供很少量甚至不提供任何矿质元素给宿主植物；在这种情况下，植物与 AMF 之间的资源交 换模式似乎不符合生物市场理论（biology market theory），这也是为何有些学者质疑 AM 共生体是否符 合该理论的原因之一[39]。此外，需要注意的是，并非所有的 AMF 在相同的情况下都拥有类似的营养吸 收功能，甚至同一种 AMF 的不同菌株其营养吸收功能也有一定的差异，表现出明显的种内及种间营养 吸收功能差异性[40~41]。 正是因为 AM 共生体具有如此强大的营养吸收功能，AMF 可作为一种“生物肥料”的潜在价值已逐 步被认可[42]。然而，如上所述，由于不同 AMF 的营养吸收功能有一定的差异性，因此，在推广应用 AMF 之前，需进一步评估在特定环境中不同植物−AMF 组合的实际效用；此外，在大田情况下许多因素均可 能对 AMF 菌种或菌群的成功接种产生影响[43]，这也影响了目前 AMF 的推广应用。尽管如此，随着 AMF 营养吸收功能及其促进植物生长机制的进一步阐释以及菌根生物技术的深入发展，可以预测 AMF 会越 来越广泛地应用于未来有机农业生产中[42]。 2 AMF 增强宿主植物对生物及非生物胁迫的抗性作用 AMF 能有效地减轻土传植物病原菌（soil-borne plant pathogens）对宿主植物的感染及损伤[44]。 DECLERCK 等[45]发现接种 AMF 能显著降低绿巨人褐腐病原菌（Cylindrocladium spathiphylli）对香蕉根 系的感染，同时显著提高了植物的 P 含量和生物量，暗示了 AMF 可能是通过改善植物的营养状况来增 强植物对病原菌的抗性。然而，早期的一份研究却表明，即使 AMF 未提高植物的 P 营养状况，也能降 低病原菌的感染[46]。近期的一些研究表明，不同 AMF 及菌群对植物抗病原菌能力的影响各异[47]，球囊 霉目（Glomerales）的 AMF 抗病能力似乎更强[48]，而且 AMF 的抗病原菌效应也存在一定程度的植物物 种特异性[49]。从目前已有的证据来看，AMF 减轻根系病原菌对植物的损伤机制可能包括：改善宿主植物 的营养状况、AMF 与病原菌的竞争作用、改变根系的形态结构、改变根围微生物群落和激活植物的防御 系统等[50]。此外，越来越多的研究证据表明，AMF 能通过影响植食性昆虫（insect herbivores）的生理及

VoL 11 No. 3 February 2018 毛琳等:丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 239 行为特征来降低其对植物的伤害52,甚至有研究表明,昆虫偏好啃食无AM共生体的植物。更有趣 的是,当某种植物被植食性昆虫啃食后,防御信号会通过地下AM菌丝网传递给其他植物,从而增强菌 丝网中其他植物对昆虫的防御能力5。当然,不同AMF对植食性昆虫的影响效应也不尽相同2,甚至 这种差异可存在于同种AMF的不同基因型水平上明。总的来说,AMF能增强植物对病原菌及植食性昆 虫的抗性,AMF的这一功能在农业生产中具有广阔的应用前景,可以通过接种不同的AMF防控特定的 病原菌或害虫,开发出具有广阔应用前景的新型生物农药42 AMF还能够显著提高宿主植物对干旱、盐碱及重金属等非生物胁迫的抗性。自20世纪T0年代开始, 硏究人员已开始关注AMF对植物水分关系的调控作用,多篇研究综述从植物的营养状况、生理及形态 特征、AMF菌丝的水分吸收和转运等角度系统总结了AMF改善植物水分关系的相关机制。最近, LI等首次从分子水平证明了AMF能够帮助宿主植物吸收及转运水分,他们从G. intraradices中克隆 到两个水孔蛋白基因(Gmn4QPFl和 GintAOP12),且干旱处理显著增强了这两个基因在丛枝细胞及根 外菌丝中的表达。此外,有研究从植物抗氧化酶活的角度,揭示了在干旱情况下AMF能提高宿主植物 的抗氧化能力,进而可降低水分胁迫对植物产生的损害。同样,AMF能提高宿主植物的抗盐碱能力也 得到了公认。事实上,AM共生体广泛地存在于各种盐碱环境中8S,暗示了AMF能帮助植物抵抗高 盐碱胁迫。最近, CHANDRASEKARAN等通过Meta分析发现,在盐胁迫条件下,接种AMF能显著 改善宿主植物的营养状况、提高植物的抗氧化酶活性、降低Na'吸收等,这一系列的生理变化大大降低 了盐胁迫对植物的损害,进而促进了植物的生长。此外,在AMF提高宿主植物抗重金属胁迫方面也已 有大量的报道。在高浓度重金属条件下,AM植物的生存能力明显强于非AM植物662),而这种重金属 抗性与植物及AMF的许多特异性基因表达是密不可分的6。总的来说,AMF能全面提高植物对环境胁 迫的抗性,在今后的研究中,应该重点筛选合适的植物-AMF组合,并将其应用于退化生态系统及重金 属污染土壤的生态修复6,6。 3AMF对植物群落及根际微生物的调控作用 大量野外研究发现,不同植物物种或植物个体根系中AMF的群落组成有不同程度的差异66,而 MF的群落差异应该会对地上植物群落产生重要的影响。早在1998年, van der helden等通过接 种多种AMF和植物物种的组合发现,AMF的物种多样性是决定植物物种多样性、生态系统可变性及生 产力的关键因素,该研究不仅揭示了AMF对植物群落的重要调控作用,而且强调了AMF物种多样性的 保护是维持生态系统可持续性的关键一环。采用类似盆栽接种实验,WAGG等同样发现AMF的物种 多样性是提高植物生产力和植物物种共存的关键因素,但是这种正相互关系的驱动因素因土壤环境条件 的不同而不同,在一种土壤类型中由AMF间的互补效应驱动,而在另一种土壤类型中则由真菌间的选 择效应驱动。与温室接种实验结果相类似,在大田条件下的硏究也表明AMF对植物群落有重要的调控 作用。在北美高草草原( tallgrass prairie)生态系统中的研究表明,通过施加苯菌灵( benomyl)抑制AMF 后,优势植物从高AM依赖性的C4高个禾草植物转变为兼性AM营养型的C3和其他一些非禾草植物, 且明显提高了植物的物种多样性。最近,YANG等在内蒙古草原中发现,苯菌灵抑制AMF,并降 低植物群落的时间稳定性( temporal stability)以及固氮植物的物种多样性,但却未降低植物群落的物种 多样性。此外,还有研究表明,AMF可降低由土壤N、P富集对植物物种多样性带来的负影响2,这 肯定了AMF在植物物种多样性维持方面的关键作用。AMF对植物群落的影响机制大多可归因于AMF 改变了植物种内及种间的竞争模式及竞争强度,例如抑制AMF会降低高AM依赖性植物获取土壤养分

Vol.11 No.3 February 2018 毛 琳等：丛枝菌根真菌的生理生态功能研究进展 239 行为特征来降低其对植物的伤害[51~52]，甚至有研究表明，昆虫偏好啃食无 AM 共生体的植物[9]。更有趣 的是，当某种植物被植食性昆虫啃食后，防御信号会通过地下 AM 菌丝网传递给其他植物，从而增强菌 丝网中其他植物对昆虫的防御能力[53]。当然，不同 AMF 对植食性昆虫的影响效应也不尽相同[52]，甚至 这种差异可存在于同种 AMF 的不同基因型水平上[9]。总的来说，AMF 能增强植物对病原菌及植食性昆 虫的抗性，AMF 的这一功能在农业生产中具有广阔的应用前景，可以通过接种不同的 AMF 防控特定的 病原菌或害虫，开发出具有广阔应用前景的新型生物农药[42]。 AMF 还能够显著提高宿主植物对干旱、盐碱及重金属等非生物胁迫的抗性。自 20 世纪 70 年代开始， 研究人员已开始关注 AMF 对植物水分关系的调控作用，多篇研究综述从植物的营养状况、生理及形态 特征、AMF 菌丝的水分吸收和转运等角度系统总结了 AMF 改善植物水分关系的相关机制[54~55]。最近， LI 等[56]首次从分子水平证明了 AMF 能够帮助宿主植物吸收及转运水分，他们从 G. intraradices 中克隆 到两个水孔蛋白基因（GintAQPF1 和 GintAQPT2），且干旱处理显著增强了这两个基因在丛枝细胞及根 外菌丝中的表达。此外，有研究从植物抗氧化酶活的角度，揭示了在干旱情况下 AMF 能提高宿主植物 的抗氧化能力，进而可降低水分胁迫对植物产生的损害[57]。同样，AMF 能提高宿主植物的抗盐碱能力也 得到了公认。事实上，AM 共生体广泛地存在于各种盐碱环境中[58~59]，暗示了 AMF 能帮助植物抵抗高 盐碱胁迫。最近，CHANDRASEKARAN 等[60]通过 Meta 分析发现，在盐胁迫条件下，接种 AMF 能显著 改善宿主植物的营养状况、提高植物的抗氧化酶活性、降低 Na+ 吸收等，这一系列的生理变化大大降低 了盐胁迫对植物的损害，进而促进了植物的生长。此外，在 AMF 提高宿主植物抗重金属胁迫方面也已 有大量的报道。在高浓度重金属条件下，AM 植物的生存能力明显强于非 AM 植物[61~62]，而这种重金属 抗性与植物及 AMF 的许多特异性基因表达是密不可分的[63]。总的来说，AMF 能全面提高植物对环境胁 迫的抗性，在今后的研究中，应该重点筛选合适的植物−AMF 组合，并将其应用于退化生态系统及重金 属污染土壤的生态修复[61, 64~65]。 3 AMF 对植物群落及根际微生物的调控作用 大量野外研究发现，不同植物物种或植物个体根系中 AMF 的群落组成有不同程度的差异[66~68]，而 AMF 的群落差异应该会对地上植物群落产生重要的影响。早在 1998 年，van der HEIJDEN 等[69]通过接 种多种 AMF 和植物物种的组合发现，AMF 的物种多样性是决定植物物种多样性、生态系统可变性及生 产力的关键因素，该研究不仅揭示了 AMF 对植物群落的重要调控作用，而且强调了 AMF 物种多样性的 保护是维持生态系统可持续性的关键一环。采用类似盆栽接种实验，WAGG 等[70]同样发现 AMF 的物种 多样性是提高植物生产力和植物物种共存的关键因素，但是这种正相互关系的驱动因素因土壤环境条件 的不同而不同，在一种土壤类型中由 AMF 间的互补效应驱动，而在另一种土壤类型中则由真菌间的选 择效应驱动。与温室接种实验结果相类似，在大田条件下的研究也表明 AMF 对植物群落有重要的调控 作用。在北美高草草原（tallgrass prairie）生态系统中的研究表明，通过施加苯菌灵（benomyl）抑制 AMF 后，优势植物从高 AM 依赖性的 C4 高个禾草植物转变为兼性 AM 营养型的 C3 和其他一些非禾草植物， 且明显提高了植物的物种多样性[71]。最近，YANG 等[72]在内蒙古草原中发现，苯菌灵抑制 AMF，并降 低植物群落的时间稳定性（temporal stability）以及固氮植物的物种多样性，但却未降低植物群落的物种 多样性。此外，还有研究表明，AMF 可降低由土壤 N、P 富集对植物物种多样性带来的负影响[72~73]，这 肯定了 AMF 在植物物种多样性维持方面的关键作用。AMF 对植物群落的影响机制大多可归因于 AMF 改变了植物种内及种间的竞争模式及竞争强度，例如抑制 AMF 会降低高 AM 依赖性植物获取土壤养分

第11卷第3期 2018年2月 中国科技论文在线精品论文 的能力,降低这些植物的竞争力,从而间接提高其他植物的竞争力,。 AMF不仅对植物群落有重要的调控作用,还能够通过多种途径影响根际微生物的活性及群落结构。 其一,AMF是植物与土壤系统的重要联系节点,植物可将高达30%的光合产物分配给AMF,而且植 物根系至土壤微生物碳流的最快途径也被证实是通过AMF途径而非根分泌物,因此,AMF对那些直 接或间接依赖于它们生存的根际微生物的影响应该非常明显(例如菌丝表面生长的细菌群落)。其二, AMF与许多根际微生物(例如根系病原真菌)之间存在竞争关系,而AMF的存在会影响这类微生物的 定殖及其群落结构。其三,由于AMF对植物的物种组成有显著影响,而植物群落的变化会影响根生 物量分配、根分泌物的种类及数量等,这也会对根际微生物产生间接性影响。最后,AMF还能通过 些目前仍不清楚的机制影响和调控根际微生物,例如,最近Ⅴ ERESOGLOU等S研究发现AMF的存在 能改变N循环微生物群落,且反硝化菌群对AMF的响应明显强于固氮菌群。 虽然AMF对植物及根际微生物群落的调控作用已被广泛认可,但今后的研究需重点关注在人类活 动加剧及全球变化背景下AMF如何调控植物和根际微生物群落,以及在群落水平阐明AMF与植物及根 际微生物的相互作用机制,才能更好地预测及指导未来的生态系统管理。 AMF参与和调控C、N、P元素的循环 由于AM共生体是一种基于C、N、P物质交换的共生模式1,因此,AMF在陆地C、N、P循环过 程中扮演了关键性角色。有研究表明,植物可将高达20%~30%的光合C分配至AMF,并以菌丝 球囊霉素( glomalin)等形式存在于土壤中,甚至有报道指出,AMF的根外菌丝和球囊霉素C储量分别 可占土壤有机碳库的15%和3%~5%88;此外,由根外菌丝和球囊霉素介导形成的土壤团聚体可大大 增加土壤有机残体的存留时间,进而显著提高土壤的有机碳含量8。从上述研究结果可以看出,AMF 不仅是土壤有机碳库的重要组成部分,而且对延长土壤有机碳的存留时间具有至关重要的作用。然而, 近期的一份研究表明,在CO2浓度升高的情况下,AMF会加速土壤有机质的分解,进而造成土壤碳的 丧失,这种现象主要是由于植物对N需求的增加而引起的阿。由于上述研究是短期处理实验,其研究结 论的合理性目前仍存在一定的争议,尽管如此,该研究发现的一些现象仍暗示了今后更多的研究应关 注全球变化背景下AMF对土壤碳循环的影响。 近年来,越来越多的研究证据表明,AMF不仅参与了植物的N吸收过程23,而且与氮循环微生 物有非常紧密的相互作用关系8湖,这说明AMF对氮循环过程也有重要的调控作用。最近, BENDER等 通过接种实验发现AMF能显著降低土壤N2O的排放量,AMF的丰度与miK基因(产生N2O的关键基 因)的丰度呈显著负相关,但与nosz基因(消耗N2O的关键基因)的丰度呈正相关,这说明了AMF是 通过改变土壤氮循环微生物进而影响氮排放。此外,该研究组的另一份研究也表明,AMF的存在可降低 土壤N2O的排放及NH的淋失,且明显提升了微生物的N含量。同样,AMF的存在也能极大地降低 土壤中NO3的淋失,暗示了AMF对土壤矿质氮的维持具有积极作用。总之,AMF可通过吸收各种形 态的N、直接或间接地促进N矿化、影响固氮过程、影响硝化及反硝化速率、影响氮循环微生物菌群等 多种途径参与和调控氮循环1。 虽然P也是植物的主要元素之一,但由于多数自然陆地生态系统中P元素的输入和输出量均很低, 因此,相比于碳和氮循环来说,对磷循环过程的硏究相对较少。尽管如此,从理论上来说,由于AMF 的核心功能是促进植物对P元素的吸收0,因此AMF对陆地磷循环也应该会产生重要的影响。很早就 有研究表明,AMF既能吸收无机磷(H2PO4),又能吸收有机磷(Na- phytate等形式),而对有机磷的

第11卷 第3期 2018 年 2 月 中国科技论文在线精品论文 240 的能力，降低这些植物的竞争力，从而间接提高其他植物的竞争力[71, 74]。 AMF 不仅对植物群落有重要的调控作用，还能够通过多种途径影响根际微生物的活性及群落结构。 其一，AMF 是植物与土壤系统的重要联系节点，植物可将高达 30%的光合产物分配给 AMF[75]，而且植 物根系至土壤微生物碳流的最快途径也被证实是通过 AMF 途径而非根分泌物[76]，因此，AMF 对那些直 接或间接依赖于它们生存的根际微生物的影响应该非常明显（例如菌丝表面生长的细菌群落[77]）。其二， AMF 与许多根际微生物（例如根系病原真菌）之间存在竞争关系，而 AMF 的存在会影响这类微生物的 定殖及其群落结构[78]。其三，由于 AMF 对植物的物种组成有显著影响，而植物群落的变化会影响根生 物量分配、根分泌物的种类及数量等，这也会对根际微生物产生间接性影响[79]。最后，AMF 还能通过一 些目前仍不清楚的机制影响和调控根际微生物，例如，最近 VERESOGLOU 等[80]研究发现 AMF 的存在 能改变 N 循环微生物群落，且反硝化菌群对 AMF 的响应明显强于固氮菌群。 虽然 AMF 对植物及根际微生物群落的调控作用已被广泛认可，但今后的研究需重点关注在人类活 动加剧及全球变化背景下 AMF 如何调控植物和根际微生物群落，以及在群落水平阐明 AMF 与植物及根 际微生物的相互作用机制，才能更好地预测及指导未来的生态系统管理。 4 AMF 参与和调控 C、N、P 元素的循环 由于 AM 共生体是一种基于 C、N、P 物质交换的共生模式[2]，因此，AMF 在陆地 C、N、P 循环过 程中扮演了关键性角色。有研究表明，植物可将高达 20%～30%的光合 C 分配至 AMF[75]，并以菌丝、 球囊霉素（glomalin）等形式存在于土壤中，甚至有报道指出，AMF 的根外菌丝和球囊霉素 C 储量分别 可占土壤有机碳库的 15%和 3%～5%[81~82]；此外，由根外菌丝和球囊霉素介导形成的土壤团聚体可大大 增加土壤有机残体的存留时间，进而显著提高土壤的有机碳含量[83]。从上述研究结果可以看出，AMF 不仅是土壤有机碳库的重要组成部分，而且对延长土壤有机碳的存留时间具有至关重要的作用。然而， 近期的一份研究表明，在 CO2 浓度升高的情况下，AMF 会加速土壤有机质的分解，进而造成土壤碳的 丧失，这种现象主要是由于植物对 N 需求的增加而引起的[6]。由于上述研究是短期处理实验，其研究结 论的合理性目前仍存在一定的争议[84]，尽管如此，该研究发现的一些现象仍暗示了今后更多的研究应关 注全球变化背景下 AMF 对土壤碳循环的影响[3, 85]。 近年来，越来越多的研究证据表明，AMF 不仅参与了植物的 N 吸收过程[22~23, 86]，而且与氮循环微生 物有非常紧密的相互作用关系[8, 80]，这说明 AMF 对氮循环过程也有重要的调控作用。最近，BENDER 等[87] 通过接种实验发现 AMF 能显著降低土壤 N2O 的排放量，AMF 的丰度与 nirK 基因（产生 N2O 的关键基 因）的丰度呈显著负相关，但与 nosZ 基因（消耗 N2O 的关键基因）的丰度呈正相关，这说明了 AMF 是 通过改变土壤氮循环微生物进而影响氮排放。此外，该研究组的另一份研究也表明，AMF 的存在可降低 土壤 N2O 的排放及 NH4 + 的淋失，且明显提升了微生物的 N 含量[88]。同样，AMF 的存在也能极大地降低 土壤中 NO3 − 的淋失，暗示了 AMF 对土壤矿质氮的维持具有积极作用[89]。总之，AMF 可通过吸收各种形 态的 N、直接或间接地促进 N 矿化、影响固氮过程、影响硝化及反硝化速率、影响氮循环微生物菌群等 多种途径参与和调控氮循环[20, 90]。 虽然 P 也是植物的主要元素之一，但由于多数自然陆地生态系统中 P 元素的输入和输出量均很低[91]， 因此，相比于碳和氮循环来说，对磷循环过程的研究相对较少。尽管如此，从理论上来说，由于 AMF 的核心功能是促进植物对 P 元素的吸收[10]，因此 AMF 对陆地磷循环也应该会产生重要的影响。很早就 有研究表明，AMF 既能吸收无机磷（ – H PO 2 4 ），又能吸收有机磷（Na-phytate 等形式），而对有机磷的